| Focus 4/4 | Symbiose et évolution : à l’origine de la cellule eucaryote

Elysia chlorotica, la limace qui se prend pour une feuille

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Elysia chlorotica, une limace de mer capable de tirer son énergie de la photosynthèse !

La limace de mer Elysia chlorotica est un petit gastéropode marin de 5 cm de long (Figure 1). Elle vit en eaux peu profondes le long de la côte est de l’Amérique du Nord. Cette étrange limace ressemble à une feuille. Elle est verte ! Lorsque le soleil brille, elle s’étale, comme pour bien profiter du soleil. Comment est-ce possible ? Elysia chlorotica se nourrit d’algues filamenteuses comme Vaucheria littorea. Lors de la digestion, les cellules photosynthétiques de l’algue ne sont que partiellement détruites : leurs chloroplastes restent intacts et permettent à Elysia d’utiliser les produits de la photosynthèse pour se nourrir. C’est un exemple de symbiose chloroplastique ou kleptoplastie [1], autrement dit « vol de chloroplaste ». Ces chloroplastes renferment de la chlorophylle, pigment permettant la capture de la lumière lors de la photosynthèse, qui donne sa couleur verte à la limace de mer. Ils sont présents dans les cellules de son appareil digestif très ramifié. C’est pourquoi Elysia chlorotica ressemble à une feuille verte. Cette propriété semble être une particularité de cette famille, puisque plusieurs espèces voisines ont le même comportement. Mais de nombreux protistes se comportent de la même manière.

Encyclopédie environnement - Elysia chlorotica — Figure 1. Elysia chlorotica. [source : © Patrick J. Krug, licence Creative Commons CC BY-NC 3.0, via Wikimedia Commons]

En général, de nombreux organismes marins conservent des cellules chlorophylliennes absorbées de leurs proies : algues vertes, rouges ou brunes. Elles les intègrent ensuite dans leur système digestif et les utilisent à leur propre service. Leur durée de vie est en général limitée, mais la prédation permet de renouveler le stock. La relation la plus stable est observée lors de symbiose impliquant des organismes photosynthétiques. C’est le cas des coraux qui sont une colonie organisée d’individus, les polypes (Voir Coraux : les ingénieurs des océans sont menacés). Leurs tissus renferment de nombreuses zooxanthelles, microalgues photosynthétiques appartenant au genre Symbiodinium.

Mais pour la limace Elysia chlorotica, les choses sont très différentes. Le mollusque acquiert les chloroplastes au cours de son développement, lors du passage de la forme larvaire à la forme adulte, et les conserve fonctionnels pendant plusieurs mois, voire près d’un an dans certaines conditions expérimentales. Pendant cette période, Elysia chlorotica semble pouvoir se passer de se nourrir à nouveau d’algues, tirant une partie de son énergie de la photosynthèse. Des expériences ont montré qu’effectivement, en présence de lumière et de CO₂, Elysia chlorotica était capable d’incorporer le CO₂ dans sa matière organique grâce à la photosynthèse. Le rôle exact de cette photosynthèse dans la survie et la reproduction de la limace reste néanmoins débattu.

Chez les végétaux, le chloroplaste a besoin en permanence de l’import de protéines venant du cytoplasme. Le fait que les chloroplastes séquestrés dans l’appareil digestif de la limace de mer soient capables de réaliser la photosynthèse pendant plusieurs mois, sans le soutien du noyau de l’algue, est donc particulièrement intrigant. Les premières études avaient suggéré que des gènes essentiels à la photosynthèse avaient été transférés de l’algue vers le génome de la limace par transfert horizontal de gènes (THG) [2]. Cependant, le séquençage complet du génome d’Elysia chlorotica n’a pas confirmé l’existence d’un transfert massif de gènes algaux [3]. Les mécanismes permettant aux chloroplastes de rester fonctionnels pendant plusieurs mois demeurent encore activement étudiés et font toujours l’objet de débats. Elysia chlorotica reste néanmoins un exemple remarquable de kleptoplastie, c’est-à-dire de l’utilisation durable de chloroplastes prélevés chez une algue [4].

Figure 2. Représentation schématique des mécanismes de réparation, de photoprotection et de protection qui seraient impliqués dans le maintien à long terme des chloroplastes photosynthétiques actifs chez les limaces de mer sacoglosses [Source Cruz et Cartaxana, ref. [5], licence CC BY 4.0]

L’hypothèse actuelle est que la longévité des kleptoplastes résulte de la robustesse exceptionnelle des chloroplastes volés, combinée à une photoprotection et à un entretien assurés par l’hôte [5]. Dans cette récente synthèse [5], Cruz et Cartaxana qualifient eux-mêmes ce point de « mystère non résolu ».

Pour aller plus loin :

Une conférence (en anglais) du Dr. Sidney Pierce à TEDx Tampa Bay (Floride, USA) sur Elysia

Références et notes

[1] Rumpho M.E., Dastoor F.P., Manhart J.R. & Lee J. (2006) The Kleptoplast. In: Advances in Photosynthesis and Respiration – The Structure and Function of Plastids. R.R. Wise & J.K. Hoober, eds, Springer Pub., Vol. 23, pp 451-473

[2] Rumpho M.E., Worful J.M., Lee J., Kannan K., Tyler M.S., Bhattacharya D., Moustafa A. & Manhart J.R. (2008) Horizontal gene transfer of the algal nuclear gene psbO to the photosynthetic sea slug Elysia chlorotica. Proceed. Natl. Acad. Sci. USA 105, 17867-17871

[3] Bhattacharya D., Pelletreau K.N., Price D.C., Sarver K.E. & Rumpho M.E. (2013) Genome analysis of Elysia chlorotica egg DNA provides no evidence for horizontal gene transfer into the germ line of this kleptoplastic mollusc. Molecular Biology and Evolution 30, 1843–1852.

[4] Havurinne V., Handrich M., Antinluoma M., Khorobrykh S., Gould S.B. & Tyystjärvi E. (2021) Genetic autonomy and low singlet oxygen yield support kleptoplast functionality in photosynthetic sea slugs. Journal of Experimental Botany 72, 5553–5568.

[5] Cruz S, Cartaxana P (2022) Kleptoplasty: Getting away with stolen chloroplasts. PLoS Biol 20(11): e3001857. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3001857

Lectures complémentaires

Dabonneville C. (2013) Les animaux-plantes ou comment un animal peut-il être photosynthétique ? Espèces 9, 22-29.
Biofutur (2009) numéro spécial Endosymbioses, n°299.

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