珊瑚：海洋工程师面临威胁

  珊瑚礁是地球上最复杂、最丰富的生态系统之一。该生态系统基于珊瑚构建的生物矿物结构，这一结构为许多在珊瑚礁中觅食和寻求保护的物种提供了生态位。珊瑚礁的成功得益于珊瑚（宿主）与单细胞藻类共生藻（虫黄藻）建立的共生关系，珊瑚因而能在营养贫乏的热带水域生存。这种互惠共生需要两个伙伴建立适应机制，为适应彼此的需要，它们不得不做出调整。尽管有这些适应性，共生关系的平衡依旧脆弱，且极其依赖环境条件。珊瑚受到高温等巨大压力时，平衡会遭受破坏，虫黄藻会被宿主排出，导致珊瑚白化，最终死亡。目前，珊瑚礁的健康和珊瑚的共生平衡面临诸多威胁。全球范围内，由于全球变暖和海洋酸化，环境的物理和化学变化也会影响珊瑚礁。除这些变化外，还有人类活动的影响，如污染、过度捕捞和不可持续的旅游业。尽管珊瑚具有适应能力，但观察和模型预测到2050年，世界上超过90%的珊瑚礁将受重大白化事件影响。这些数字表明，亟待采取行动保护这一独特生态系统，这对许多国家的经济至关重要。

1.珊瑚礁：生物多样性的热点

1.1形成、分布和重要性

  珊瑚礁由能合成碳酸钙（CaCO₃）骨架的动物所建：造礁石珊瑚。随着漫长的地质演进，珊瑚已成为由活体生物建造的最大固体结构。目前最大的珊瑚礁结构是大堡礁，长度2600km，总面积约34.4万km²。

  法国拥有世界上近10%的珊瑚礁，包括长达1600km的新喀里多尼亚珊瑚礁。珊瑚礁主要分布在北纬30°和南纬30°之间，周围赤道带的热带和亚热带地区（图1）。大多数珊瑚礁深度在0到30m深，但在世界上一些地区，如红海，因光线穿透力强，珊瑚礁深度可达100m以上。

  珊瑚礁约占海床的0.16%（约60万km²）和海岸底部的10.8%。尽管珊瑚礁生态系统面积小，但却是主要生态保护区，目前已知约30%的海洋生物多样性都存在其间[1]，包括1/4已明确的鱼类[2]。珊瑚礁被称为最丰富的海洋生态系统，经常和陆地上的热带森林比较。

除生态上的重要性，珊瑚礁还为人类提供重要的生态系统服务。它们位于100多个国家的海岸边缘，对其人民的作用至关重要。它们极高的生物多样性促进了这些国家的经济发展，如渔业活动、旅游业和提供建筑材料。它们也在保护海岸免受侵蚀和风暴、飓风的侵袭，且贡献颇多[3]。总计有5亿多人的生命与珊瑚礁提供的服务直接相关。珊瑚礁提供的净利润（包括渔业、海岸保护和生物多样性）从每年300亿美元[3]到每年3750亿美元[4]不等。

1.2珊瑚礁的功能，珊瑚的重要作用

  珊瑚生态系统围绕珊瑚矿物框架形成生态位，为许多生物提供栖息地。栖息地的物理结构取决于珊瑚钙质骨架，对相关生物多样性和生态系统功能有着深远影响。它越复杂，就越有利于物种的共存和分化，抵御捕食者（图2A）和天气干扰，以及促进幼鱼的繁殖和发育。因此，鱼类和珊瑚礁无脊椎动物的丰富度、密度和生物量与珊瑚形成的建筑复杂性直接相关。

  除作为骨架外，珊瑚也是珊瑚礁的营养来源。事实上，许多鱼类以珊瑚为食，因此被称为食珊瑚动物（图2B,C）。例如，一些雀鲷、虾虎鱼、蝴蝶鱼或鹦嘴鱼。

  此外，珊瑚分泌的黏液是珊瑚礁中有机物的主要来源。这些黏液主要由碳水化合物和蛋白质组成，分散在水体中，供其他珊瑚礁生物使用（图2D）。珊瑚分泌的有机物对珊瑚礁的功能至关重要，因其促进底栖生产（在海洋底栖区生产，或在公海浮游区生产）、参与珊瑚礁[5]寡营养水体[6]中必需元素（氮、磷…）的再循环。

2.造礁珊瑚

2.1造礁石珊瑚、共生动物

  造礁珊瑚或石珊瑚目（Scleractinian）的珊瑚属于刺胞动物门，也包括水母、海葵或柳珊瑚。其最古老的化石出现于前寒武纪，可追溯至7亿年前。“现代”珊瑚礁出现在大约2亿年前的三叠纪时期，可能是珊瑚和一种单细胞藻类（通常称为虫黄藻）间互惠关系（共生）发展的结果。（参阅共生和寄生）

  珊瑚一般为群居动物，即它们通过一群叫做珊瑚虫的个体中进行群体生活（图3A,B），这些珊瑚虫通过一个共同腔体（称为消化腔或肠腔）和一个共同的神经网络相互连接。后者提供感觉和运动功能，如在压力下控制息肉开放或收缩。每个珊瑚虫都有称为“口”的单孔，具备进食和排泄功能。口部周围环绕着由6根触须组成的冠状触手（因此得名六放珊瑚亚纲），既可用于捕食，又可用于防御。关于珊瑚解剖的更多细节，请参考图3。

  首次描述这些藻类时，人们认为与珊瑚共生的藻，即虫黄藻，都属于同一物种——浮游鞭毛藻（Symbiodinium microadriaticum）。分子分析技术的发展证明，它们有可能构成了一个属——共生藻属（Symbiodinium），其中包含一个大的种或亚种的复合体，而这些种或亚种在分类学上尚未得到解决。[7]

  珊瑚（宿主）和虫黄藻的共生关系互惠互利，双方都从这种关系中受益（下文详述）。实际上，虫黄藻是整合到宿主细胞中（见图3E），这被称为细胞内共生。每个珊瑚平均每平方厘米的组织表面积含100万个虫黄藻。这一密度实属惊人，也是珊瑚颜色的主要成因。

2.1.1共生的好处

  虫黄藻对珊瑚的作用主要是提供营养。事实上，虫黄藻的光合作用为珊瑚提供了多种碳水化合物（以碳水化合物、氨基酸和脂质的形式）。大多数光合作用产物（75%-95%）被转移到宿主体内，宿主利用这些产物进行呼吸和新陈代谢，以及产生黏液。因此，虫黄藻可以满足宿主高达100%的能量需求。珊瑚因此从异养生物状态（通过异养营养利用有机碳源）转变为混合营养生物状态（通过异养利用有机碳，通过虫黄藻光合作用利用无机碳）[8]。

  由于虫黄藻的光合特性，其光合作用产生的氧气是宿主（当然也包括虫黄藻自身）呼吸作用的主要来源。最后，虫黄藻产生关键防御分子，如霉菌素样氨基酸（或MAAs）——真正的太阳滤光片，进而参与防御有害光辐射（如紫外线辐射）。

  对虫黄藻而言，群居也有很多好处。由于位于细胞内，虫黄藻受益于不受捕食的环境、动物细胞质的稳定性。虫黄藻也从宿主代谢废物中获取氮和磷，从动物直接代谢[9]中获取无机碳（CO₂），从而能在营养普遍匮乏的环境中避免不必要的损失。然而，为确保最佳光合活性，珊瑚从外部环境吸收二氧化碳、氮和磷，积极参与这些化合物的供应。

  因此，珊瑚共生关系既帮助宿主新代谢，也有助于虫黄藻获得稳定环境和代谢所需元素。

2.1.2 共生的成本

  尽管共生优势明显，但也会给双方带来成本，受共同进化过程限制。例如，由于光合作用对光的需求，宿主只能在透光区生长，而暴露在高强度光下会导致严重的氧化应激。此外，虫黄藻产生的光合作用大部分转移至动物宿主体内，这一损失远大于游离藻类在环境中的损失（5%）。最后，虫黄藻的氧气供应的确是一种代谢优势，但也是一种化学限制，其原因在于强烈的组织高氧导致活性氧增加。因此，这种共生关系伴随着抗氧化防御（如酶，超氧化物歧化酶）的增强，从而有可能抵御有害物质。

2.1.3 珊瑚，一种共生功能体

  虽然说虫黄藻和珊瑚间的光合作用共生关系众所周知，但我们知道珊瑚也寄生着许多其他生物：细菌、古细菌、原生生物、真菌、病毒，所有这些生物组成了一个功能性群落，即共生功能体。构成这种微生物群的微生物分布在珊瑚的不同隔室，在特定物理化学条件下形成群落。组织、黏液、骨骼和消化腔之间的群落明显不同[10]。它们的作用多种多样，且取决于其所在隔间，但仍然鲜为人知。例如，在黏液中，纤毛虫通过产生约2mm/s的表面电流来阻止寄生生物附着。与黏液相关的细菌对其他致病细菌或病毒有保护作用[4]，并通过降解珊瑚分泌的有机物参与共生功能体中营养物质的循环。在组织和骨骼中，蓝细菌（cyanobacteria）或其他固氮营养细菌进行氮的固定，是宿主和共生藻（Symbiodinium）的潜在氮源。这种氮源以及能固定大气氮的细菌（称为固氮营养菌）经光合作用合成的糖对共生功能体在白化条件下的生存至关重要。

2.2 从珊瑚到珊瑚礁，生物矿化

  珊瑚礁的物理结构由珊瑚虫钙化形成，即珊瑚虫利用海水中的Ca²⁺ 和 HCO₃^–离子合成钙质骨架。这个过程称为生物控制矿化或生物矿化[11]。珊瑚骨架由文石晶体层（碳酸钙CaCO₃结晶的一种形式）有组织地叠加而成，这些层插入主要由富含氨基酸和磷脂的蛋白质组成的有机基质中。有机基质使珊瑚能够对钙化进行生物控制，形成从纳米级到厘米级的骨骼形态。

  珊瑚具有广泛的表型可塑性，因为环境参数对骨骼形态有很大影响。在这些参数中，光起着关键作用。尤格（Yonge）和尼克尔森（Nicholls）[12]观察到光对珊瑚礁的形成至关重要，而这种联系可能依赖虫黄藻的光合作用。这一过程如今被称为光强化钙化（LEC或光刺激钙化）过程：在光照下，钙化率要乘以一个平均值为3的系数，但根据环境条件和物种的不同，这一系数可以达到127的极值 [12],[13]。光照一出现，这种刺激作用就会发生：例如，在实验室条件下，灯光开启25分种后，珊瑚的钙化率就会从夜间值变化到白天值。这种关系的内在机制仍然有很多争议。

  通过提供实现钙化所需的能量和氧气以及合成有机基质的前体，虫黄藻可以促进钙化。通过吸收光合作用所需的二氧化碳，虫黄藻还可以促进动物组织中pH值的增加，为钙化创造条件。最后，通过吸收一些有毒化合物，如磷酸盐，虫黄藻可以减少钙化抑制。值得一提的是，这些不同的假设并非排他性的，有几种假说可能共存[10]。

3.珊瑚，环境变化中的生物体

  环境条件对珊瑚的发育和共生的正常运作至关重要。事实上，光照和温度条件改变时，宿主和虫黄藻的脆弱平衡可能会破坏。组织破裂会导致排出虫黄藻或损失光合色素。这种现象通常被称为白化，环境条件长时间出于恶劣状态会导致珊瑚死亡[14]。除这些环境参数的自然变化外，还有人类及其活动的影响。可以是地方性影响（富营养化、污染、沉积、不可持续的沿海开发、过度捕捞、过频捕捞等）或全球性影响（主要是全球变暖和海洋酸化）。

3.1全球变暖和珊瑚白化

  海洋温度的升高和全球变暖有关，会促进白化事件发生，致其规模和频率持续增加[14]。例如，2016年，一些地区记录到高达+3°C的海表温度异常，并导致世界各地珊瑚严重白化。就在2017年，大堡礁还遭受大规模白化影响。

  温度是一个重要的环境参数，因其控制珊瑚的新陈代谢和生长。事实上，生物的大部分化学反应都由酶催化，而酶的活性主要取决于温度。低温下酶的活性最低，然后酶活性上升直至最适的温度，超过这个温度后酶活性被抑制。因此，光合作用、呼吸作用和钙化作用随温度线性上升，达到一个最佳值，然后下降，而最佳值通常取决于所研究的物种。

温度的有利影响和有害影响之间的界限很窄。事实上，除抑制代谢酶以外，温度超过一定值（因珊瑚种类而异）还会改变光合作用，产生过量自由基，增加细胞内氧化应激[15]。

  为减少热压力造成的损害，珊瑚会合成伴侣蛋白，即热激蛋白（HSP），该蛋白可以保护细胞免受压力影响，维持相关蛋白质的功能。例如，它们保护电子载体免受光合作用和呼吸作用的影响，从而限制氧化应激。

  在不得已的情况下，热压力过高，珊瑚无法抑制氧化压力时，它们会大量排出虫黄藻，导致珊瑚大规模白化（或大规模白化事件）。如果压力持续存在，共生体的数量无法维持珊瑚主要功能，群落就会死亡（温度效应概述，见图5）。因此，过高的温度会导致珊瑚白化和高死亡率[16]。

3.2 海洋酸化

  虽然绝大部分人类活动产生的二氧化碳积聚在大气中，导致温室效应从而引起全球变暖，但也有一些会溶解在海洋中。这种溶解会引起海洋环境的化学变化，称为海洋酸化，或二氧化碳的另一效应。事实上，二氧化碳溶解在海洋中会导致海水pH值下降，具体取决于反应：

 CO₂ + H₂O ↔ HCO₃^– + H⁺（反应1）（其中HCO₃^–是碳酸氢盐H⁺是氢酸离子）

  因此，自工业时代以来，海洋酸度增加了30%（pH值从8.2下降到8.1，到本世纪末可能达到7.8），而过去3000万年中，pH值几乎保持不变。海洋酸化导致碳酸盐发生化学变化，这一化学系统非常复杂，对平衡海水和所有生物体液的pH值以及沉积岩的形成至关重要。事实上，碳酸盐离子(CO₃^2-)是形成贝壳和其他无脊椎动物骨骼的基本材料，包括珊瑚的骨骼，当其与钙反应（反应2）形成碳酸钙（CaCO₃或石灰石）：

CO₃^2- + Ca²⁺ ↔ CaCO₃ (反应2)

  当海水酸度增加时，过量产生的质子（H⁺）会按照反应3与碳酸盐离子发生反应：

H⁺ + CO₃^2- ↔ HCO₃^– (反应3)

  因此，海洋酸化降低了海水中碳酸盐的浓度，同时增加了碳酸氢盐的浓度。长期以来，一致认为这种降低是实验室或野外酸化条件下观察到的钙化率下降的原因。目前可以明确，造成海洋酸化生物效应的主要机制是pH值的下降。事实上，pH是生物体生理学的关键参数，因其能调节许多细胞过程，包括多种蛋白质活动。

  海洋酸化对生物的影响包括减少钙化和破坏生殖、营养等生理过程。

  然而，研究表明，生物对海洋酸化的敏感性差异很大，尤其是珊瑚。对巴布亚新几内亚等地暴露在自然二氧化碳下的珊瑚礁研究表明，团块状珊瑚抵抗很强， 至少在pH值低于7.7的环境下，而枝状珊瑚则非常敏感[17]。如果说在一个酸性更强的世界里有胜利者和失败者，那么珊瑚礁的形态将因珊瑚生物多样性的减少和藻类覆盖面积的增加[17]而遭到严重破坏。

  此外，实验室研究表明尽管一些珊瑚物种可能抵抗酸化，但由于其长度增长没有减少，这些珊瑚群的骨架会更加多孔，导致分枝更加脆弱，这表明珊瑚礁的未来一片黑暗。

3.3 当前形势的挑战:在焦虑和希望之间

  考虑到全球变暖，最近的观测和模型预测，如果到2100年全球变暖控制在1.5至2℃（COP21设定的目标[18]），到21世纪中叶，90%的珊瑚礁将消失或发生重大变化。此外，海洋酸化和海洋富营养化等其他因素加剧了全球变暖的负面影响。

  然而，最近的研究显示，珊瑚有可能在生理上适应强烈的温度异常。例如，一些物种能够改变其虫黄藻种群并调控基因表达，以加强防御机制、优化对高温的抗性。另一些则能够通过增加异养营养补偿减少的光合作用。然而，这种恢复能力仍然很低且有限，珊瑚的适应/适应能力仍备受争议。

  对珊瑚礁未来的预测令人担忧，人们开始意识到需要采取行动保护珊瑚礁。科学家、非政府组织（NGOS）和当地政府必须共同努力保护这一遗产。有效保护珊瑚礁生物多样性取决于我们是否有能力减少对环境的影响，改善当地居民生活条件，使其能可持续利用赖以生存的生态系统资源。

 

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参考资料和注释：

封面图片[来自：©乔尔-库蒂亚尔（Joël Courtial）]

[1] Porter and Tougas (2001, In Encyclopedia of Biodiversity) estimate that 93,000 species are described in reefs out of a total of 274,000 known marine species.

[2] Allsopp, M., Pambuccian, S.E., Johnston, P. & Santillo, D. State of the World’s Oceans. (Springer Science & Business Media, 2008).

[3] Cesar, H.S.J. Coral reefs: their functions, threats and economic value. (2002).

[4] Costanza, R. et al. The value of the world’s ecosystem services and natural capital. Nature 387, 253-260 (1997).

[5] An oligotrophic environment is one that is poor in the nutrients necessary for the growth of marine organisms.

[6] Bythell, J. C. & Wild, C. Biology and ecology of coral mucus release. J. Exp. Mar. Organic. School. 408, 88-93 (2011).

[7] The genus Symbiodinium is now divided into 9 large phylogenetic groups, or clades, named A to I. Each of these clades is itself composed of many sub-classes, now estimated at more than 250.

[8] Houlbrèque, F. & Ferrier-Pagès, C. Heterotrophy in tropical scleractinian corals. Biol. Rev. 84, 1-17 (2009).

[9] Smith, D.C. & Douglas, A.E. The biology of symbiosis (Edward Arnold (Publishers) Ltd., 1987).

[10] Bourne, D.G., Morrow, K.M. & Webster, N.S. Insights into the coral microbiome: underpinning the health and resilience of reef ecosystems. Annu. Microbiol. 70, 317-340 (2016).

[11] Tambutté, S. et al. Coral biomineralization: from the gene to the environment. J. Exp. Mar. Organic. School. 408, 58-78 (2011).

[12] Yonge, C.M., Nicholls, A.G. Yonge, M.J. Studies on the physiology of corals. 1, (British Museum, 1931).

[13] Gattuso, J.-P., German, D. & Frankignoulle, M. Photosynthesis and calcification at cellular, organismal and community levels in coral reefs: a review on interactions and control by carbonate chemistry. Am. Zool. 39, 160–183 (1999).

[14] Hoegh-Guldberg, O. Climate change, coral bleaching and the future of the world’s coral reefs. Tue. Freshw. Res. 50, 839-866 (1999).

[15] By degrading the protein complexes underlying, in particular, the electron transfer chains of mitochondria or chloroplasts, hyperthermia promotes the synthesis of reactive oxygen species (called ROS, for Reactive Oxygen Species) that are harmful to cells. An oxidative state has thus been demonstrated in corals subjected to hyperthermia.

[16] Collins, M. et al. in Climate Change 2013 – The Physical Science Basis (ed. Intergovernmental Panel on Climate Change) 1029-1136 (Cambridge University Press, 2013).

[17] Fabricius, K.E. et al Losers and winners in coral reefs acclimatized to elevated carbon dioxide concentrations. Nat. Air conditioning Chang. 1, 165-169 (2011).

[18] 2015 Paris Climate Conference.