Au début du XXᵉ siècle, l’origine des cellules eucaryotes [1] figurait parmi les plus grandes énigmes de la biologie. Comment une cellule aussi complexe, dotée d’un noyau, de mitochondries et, chez les végétaux, de chloroplastes, avait-elle pu apparaître à partir des microorganismes beaucoup plus simples qui dominaient alors la Terre ?

L’idée aujourd’hui admise selon laquelle certains organites proviennent d’anciennes bactéries ne s’est pas imposée d’un seul coup. Elle est le fruit d’une longue succession d’intuitions, d’observations et de controverses qui s’étendent sur plus d’un siècle. Plusieurs biologistes avaient entrevu une vérité que la biologie ne pouvait pas encore démontrer.

1. Des lichens à la naissance du concept de symbiose

L’histoire débute paradoxalement loin de la cellule, sur les rochers et l’écorce des arbres.

En 1867, le botaniste suisse Simon Schwendener propose une idée révolutionnaire : le lichen n’est pas un organisme unique, mais une association étroite entre un champignon et une algue. Il écrit « Le lichen est constitué de deux organismes vivant ensemble. »

Une découverte accueillie avec scepticisme

Lorsque Simon Schwendener affirme en 1867 que les lichens sont constitués d’un champignon associé à une algue, la plupart des spécialistes refusent cette interprétation. Pour eux, le lichen est un organisme unique [2]. Ce n’est qu’après la reconstitution expérimentale de lichens en laboratoire, à la fin du XIXᵉ siècle, que sa théorie est progressivement acceptée. Cette histoire constitue l’un des premiers exemples où une relation de coopération entre espèces est reconnue comme une réalité biologique.

Quelques années plus tard, en 1877, le biologiste allemand Albert Bernhard Frank, connu pour ses travaux sur les mycorhizes, comprend que de telles associations sont beaucoup plus répandues qu’on ne l’imaginait. Pour les désigner, il forge le terme Symbiotismus, à l’origine du mot « symbiose », afin de décrire des organismes vivant ensemble, indépendamment des bénéfices ou des désavantages que chacun en retire.

Le concept est ensuite popularisé par Heinrich Anton de Bary, dont l’ouvrage Die Erscheinung der Symbiose (1879) [3] contribue à diffuser cette nouvelle manière de concevoir les relations entre organismes.

Ainsi naît l’idée fondamentale qu’une coopération durable entre espèces différentes peut constituer une force créatrice de l’évolution.

2. Schimper : la symbiose entre dans la cellule

Quelques années plus tard, le botaniste français (puis allemand) Andreas Schimper transpose cette idée à une toute autre échelle.

En 1883, étudiant les cellules végétales, Schimper observe que les chloroplastes se multiplient uniquement par division de chloroplastes préexistants et que la cellule ne les fabrique jamais de novo. Leur mode de multiplication rappelle celui des bactéries.

Dans une remarque devenue célèbre, Schimper écrit :

« Si l’on parvient à prouver que les chloroplastides ne sont pas de simples organes de la cellule végétale, mais des organismes autonomes, alors les plantes vertes ne seraient rien d’autre que l’union d’un organisme incolore avec un microbe doté de chlorophylle. »

À une époque où l’on ignorait tout de l’ADN et de la biologie moléculaire, cette intuition était remarquablement audacieuse.

3. Mereschkowski et la symbiogenèse

En 1905, le zoologiste russo-allemand Constantin Mereschkowski reprend cette intuition et lui donne une véritable portée évolutionniste.

Dans son article Über Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche, il propose que les chloroplastes (qu’il appelle chromatophores) dérivent d’anciennes cyanobactéries (appelées à l’époque « algues bleu-vert ») qui auraient été englouties puis conservées par une cellule hôte primitive [4]. Il a cette idée lumineuse : « Les chromatophores étaient autrefois des organismes indépendants. »

Au lieu d’être digérées, ces bactéries auraient établi une relation durable avec leur hôte : celui-ci leur fournissait protection et nutriments, tandis qu’elles lui apportaient les produits de la photosynthèse.

En 1910, Mereschkowski forge le terme symbiogenèse, désignant l’apparition d’organismes nouveaux par intégration durable de partenaires symbiotiques.

Pour la première fois, la coopération devient un véritable mécanisme évolutif.

 

4. Paul Portier et l’origine bactérienne des mitochondries

Alors que Schimper et Mereschkowski s’intéressaient principalement aux chloroplastes, le physiologiste français Paul Portier est le premier à étendre cette idée aux mitochondries.

Dans son ouvrage « Les Symbiotes » (1918) [5], il soutient que ces organites sont d’anciennes bactéries respiratoires devenues indispensables au fonctionnement des cellules animales : « la cellule eucaryote soit une association durable entre plusieurs organismes ». Une idée extraordinairement moderne.

Cette hypothèse était extraordinairement novatrice mais dépassait largement les moyens expérimentaux de son époque. Au début du XXᵉ siècle, démontrer qu’un organisme était une bactérie supposait de pouvoir le cultiver indépendamment. Or les mitochondries et les chloroplastes, devenus totalement dépendants de leur cellule hôte, ne pouvaient plus vivre isolément. Cela explique l’échec de Portier, qui voulait les cultiver en utilisant les outils classiques de la microbiologie.

Faute de preuves expérimentales décisives, les hypothèses de Mereschkowski [6] et de Portier tombent progressivement dans l’oubli pendant près d’un demi-siècle.

5. Ivan Wallin et le « symbionticisme »

Aux États-Unis, dans les années 1920, l’anatomiste américain d’origine suédoise Ivan Wallin, professeur à l’université du Colorado, tente de vérifier expérimentalement l’hypothèse de Portier en isolant des mitochondries pour les cultiver hors de toute cellule vivante. Après plusieurs échecs, il rapporte en 1924 avoir obtenu une culture à partir de foie de lapin nouveau-né et conclut : « Les mitochondries sont, en réalité, des organismes bactériens, associés de façon symbiotique aux tissus des organismes supérieurs. »

Il synthétise ses travaux dans Symbionticism and the Origin of Species (1927) [7], où il forge le terme symbionticism pour désigner l’acquisition de symbiotes bactériens comme moteur de l’apparition d’espèces nouvelles. Comme pour Portier, ses cultures sont accusées de n’être que des contaminations — un reproche fondé, puisque les mitochondries ne peuvent survivre hors de la cellule hôte. Wallin est à son tour écarté par la communauté scientifique, et ses travaux retombent dans l’oubli. La théorie endosymbiotique est toujours aussi difficile à accepter !

6. Boris Kozo-Polyansky (1890–1957) : la symbiogenèse comme principe évolutif

Le botaniste russe Boris Kozo-Polyansky publie en 1924 un ouvrage [8] où il va au-delà des hypothèses formulées par Mereschkowsky, Portier et Wallin sur l’origine symbiotique des chloroplastes et des mitochondries. Il propose que la symbiogenèse – l’acquisition durable d’un organisme par un autre suivie de leur intégration fonctionnelle – constitue un mécanisme général d’innovation évolutive. Pour Kozo-Polyansky, ces associations créent de nouvelles organisations biologiques sur lesquelles agit ensuite la sélection naturelle ; elles ne s’opposent donc pas au darwinisme, mais en enrichissent les mécanisme. L’apport de Kozo-Polyansky est particulièrement original :

• il intègre la symbiogenèse dans la théorie darwinienne ;
• il insiste sur le rôle créateur de la symbiose dans l’évolution.

Cette vision anticipe plusieurs concepts aujourd’hui largement admis, notamment le rôle des fusions de lignées, des transferts de gènes et des interactions durables entre organismes dans les grandes transitions évolutives.Resté longtemps méconnu parce que son ouvrage, publié en russe, ne fut traduit en anglais qu’en 2010, Kozo-Polyansky est désormais considéré comme l’un des principaux théoriciens de la symbiogenèse et un précurseur de la théorie moderne de l’endosymbiose. Que l’ouvrage de Kozo-Polyansky ait été publié en russe dans l’isolement de l’URSS après la Révolution d’Octobre explique en partie son oubli, mais l’élément majeur reste très probablement le fait que les biologistes de l’époque étaient très largement hostiles aux hypothèses symbiotiques.

7. Lynn Margulis : les preuves de la biologie moderne

Il faut attendre les années 1960 pour que les progrès de la biologie moléculaire permettent de revisiter ces anciennes intuitions.

En 1966, la généticienne américaine Lynn Margulis soumet son manuscrit On the Origin of Mitosing Cells à de nombreuses revues scientifiques. Quinze d’entre elles le refusent, jugeant l’hypothèse insuffisamment fondée ou trop spéculative. Publié finalement en 1967, cet article deviendra l’un des plus influents de la biologie évolutive du XXᵉ siècle [9].

Lorsque Lynn Margulis publie sa théorie en 1967, elle propose que plusieurs partenaires avaient contribué à la cellule eucaryote :

• une bactérie mobile (à l’origine des flagelles, hypothèse aujourd’hui abandonnée) ;
• une bactérie aérobie (future mitochondrie) ;
• puis, chez les végétaux, une cyanobactérie (future chloroplaste).

Aujourd’hui, seule l’origine bactérienne des mitochondries et des chloroplastes est largement acceptée. À cette époque, les archées n’ont pas encore été découvertes : tous les organismes dépourvus de noyau sont encore regroupés sous le terme de « procaryotes ». Ce n’est qu’après la découverte des archées par Carl Woese en 1977, puis des archées Asgard au XXIᵉ siècle, que le partenaire hôte de la bactérie aérobie put être identifié comme une archée apparentée aux Asgard, tandis que l’endosymbiote était reconnu comme une α-protéobactérie.

Dans son ouvrage Origin of Eukaryotic Cells (1970), Margulis contribue à réhabiliter les intuitions de Schimper, Mereschkowski, Portier, Wallin et Kolo-Polyansky, désormais appuyées par des preuves solides.

Margulis résumera plus tard l’esprit de sa théorie par une formule restée célèbre : « La vie n’a pas conquis la planète par le combat, mais en tissant des réseaux » (« Life did not take over the globe by combat, but by networking »).

7. Des archées Asgard aux premiers eucaryotes

Les découvertes récentes en phylogénomique ont profondément renouvelé ce scénario. Les analyses comparatives des génomes montrent désormais que les eucaryotes sont très probablement apparus au sein d’une lignée d’archées apparentée aux archées Asgard, aujourd’hui considérées comme les plus proches parentes connues des eucaryotes.

Dans cette perspective, l’endosymbiose mitochondriale ne correspond plus simplement à l’association de deux microorganismes. Elle constitue l’événement fondateur qui a profondément transformé une archée ancestrale en la première cellule eucaryote. Les découvertes récentes sur les archées Asgard n’ont donc pas remis en cause l’hypothèse endosymbiotique ; elles en ont au contraire profondément renouvelé le cadre évolutif, en identifiant l’hôte archéen probable de la future cellule eucaryote.

Aujourd’hui, la théorie endosymbiotique est l’un des piliers de la biologie évolutive. Les découvertes récentes sur les archées Asgard et les reconstructions de l’ancêtre des eucaryotes montrent que les intuitions de Schimper, Mereschkowski, Portier, Wallin, Kozo-Polyansky et Margulis étaient remarquablement visionnaires. Elles illustrent comment une idée scientifique peut mettre près d’un siècle avant d’être pleinement démontrée. L’histoire de la théorie endosymbiotique illustre ainsi la manière dont progresse la science (Figure 5). Une idée née de l’observation des lichens au XIXᵉ siècle s’est progressivement enrichie grâce à la microscopie, à la biochimie, à la génétique moléculaire puis à la phylogénomique. Chacune de ces disciplines a apporté une pièce supplémentaire au puzzle, jusqu’à permettre de reconstituer, avec une précision croissante, l’une des transitions les plus importantes de l’histoire de la vie.

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Notes et références

Vignette. Schéma endosymbiose chloroplastique. 

[1] La distinction entre Procaryotes et Eucaryotes a été proposée en 1925 par le pastorien Edouard Chatton (qui a nommé ces deux types cellulaires) : Chatton E. (1938). Titres et travaux scientifiques (1906-1937). Sette, Sottano, Italy. L’histoire des conditions dans lesquelles Chatton a établi le concept de procaryote et eucaryote est décrite par Sapp J. (2005) The Prokaryote-Eukaryote Dichotomy: Meanings and Mythology, Microbiol Mol Biol Rev. 69, 292–305.

[2] Honneger R. (2000). Simon Schwendener (1829–1919) and the Dual Hypothesis of Lichens The Bryologist 103(2), pp. 307–313

[3] de Bary A (1879) Die Erscheinung der Symbiose. Verlag von Karl J, Trübner, Strassburg

[4] Mereschkowsky C. 1905 Uber Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche. Biol.Centralbl. 25, 593–604 ; traduit par Martin W, Kowallik K. (1999) Annotated English translation of Mereschkowsky’s 1905 paper ‘Uber Natur und Ursprung der Chromatophoren im Pflanzenreiche’. Eur. J. Phycol. 34, 287–295.

[5] Portier P. (1918) Les Symbiotes. Masson (ed.), Paris.

[6] On ne peut pas mettre Merschkovski et Portier sur le même plan. Mereschkowski était un personnage profondément toxique. Scientifique brillant (spécialiste renommé des diatomées), il était aussi un antisémite fanatique, un suprémaciste et un pédophile notoire. Ce passif a lourdement contribué à ce que la communauté scientifique enterre ses travaux. Dans le cas de Portier, croyant être parvenu à cultiver des mitochondries avec les techniques classiques de microbiologie, il sera alors accusé d’incompétence et abandonnera ses recherches sur l’endosymbiose, retournant à la biologie marine.

[7] Wallin I. E. (1927) Symbionticism and the Origin of Species. Williams & Wilkins, Baltimore.

[8] Kozo-Polyansky B. (1924)  Symbiogenesis: A New Principle of Evolution (en russe)

[9] Lynn Margulis a aussi rendu justice aux pionniers. Elle a traduit ou exhumé les textes oubliés de Mereschkowski, de Portier, de Wallin et de Kozo-Polyansky, bouclant ainsi une aventure scientifique de plus d’un siècle. Elle a prouvé que ces hommes étaient des visionnaires qui avaient simplement eu raison trop tôt.