Il y a plus de deux milliards d’années, la vie était exclusivement microbienne et occupait notamment les océans, les sédiments marins et les environnements hydrothermaux. Ces environnements abritaient une grande diversité de micro-organismes entre lesquels se nouaient de multiples interactions. Parmi eux se trouvait probablement une lignée d’archées apparentée aux archées Asgard actuelles. L’étude des archées Asgard actuelles, considérées comme les plus proches parentes connues des eucaryotes, permet aujourd’hui de mieux reconstituer un épisode majeur de l’évolution : l’association durable entre une archée apparentée aux Asgard et une α-protéobactérie, à l’origine de la mitochondrie et de la lignée eucaryote. De cette alliance improbable sont issus les animaux, les plantes et les champignons, mais aussi une immense diversité d’eucaryotes unicellulaires. La cellule eucaryote est une véritable merveille d’architecture. Elle renferme un noyau qui abrite l’essentiel de son ADN, des mitochondries qui jouent un rôle central dans son métabolisme énergétique et, chez les plantes et de nombreuses algues, des chloroplastes qui réalisent la photosynthèse. Derrière cette organisation sophistiquée se cache une histoire fascinante : celle d’une chimère biologique, née de l’intégration durable d’une bactérie au sein d’un hôte d’origine archéenne. Par la suite, certaines lignées eucaryotes ont intégré des cyanobactéries par endosymbiose primaire, à l’origine des chloroplastes. Des endosymbioses secondaires, voire tertiaires, ont ensuite propagé les plastes dans de nombreuses autres lignées eucaryotes. L’endosymbiose apparaît ainsi comme une source majeure d’innovations évolutives : elle est à l’origine de la lignée eucaryote et a joué un rôle déterminant dans la diversification des organismes photosynthétiques — algues rouges, lignée verte, algues brunes et plantes terrestres, notamment.

1. La cellule eucaryote est une chimère

Les eucaryotes regroupent les organismes multicellulaires (animaux, plantes, champignons) ainsi que de nombreux organismes unicellulaires (protistes, par exemple). La cellule eucaryote (Figure 1) se caractérise par la présence d’un noyau entouré d’une membrane et d’un cytoplasme riche en organites. Contrairement aux procaryotes, où le génome n’est que très rarement entouré d’une membrane, les eucaryotes possèdent des mitochondries (siège de la respiration cellulaire, présentes dans la quasi-totalité des cellules eucaryotes) et, chez les plantes et les algues, des chloroplastes (siège de la photosynthèse). Ces organites sont fréquemment déplacés ou réorganisés par le cytosquelette, qui assure une dynamique intracellulaire importante (Figure 1).

Le noyau eucaryote est délimité par une double membrane, l’enveloppe nucléaire (Figure 1). Il renferme le génome nucléaire, constitué de la très grande majorité des gènes nécessaires au fonctionnement cellulaire portés par l’ADN (acide désoxyribonucléique). Pourtant, la cellule eucaryote héberge également des génomes non nucléaires au sein de ses organites :

• le génome mitochondrial, situé dans la matrice des mitochondries (Figure 1) ;
• le génome chloroplastique, situé dans le stroma des chloroplastes (chez les plantes et les algues).

L’ADN constitutif de ces trois génomes n’est pas organisé de la même manière. Dans le noyau, le génome est réparti sur plusieurs molécules d’ADN linéaires, les chromosomes, associées à des protéines appelées histones. Il contient à la fois des séquences codantes (transcrites en ARN messagers puis traduites en protéines) et non codantes. La configuration tridimensionnelle du génome nucléaire est fonctionnellement cruciale : l’enroulement de l’ADN sur lui-même et autour des histones permet d’empaqueter une grande quantité d’information génétique dans un volume très réduit. En revanche, les génomes mitochondrial et chloroplastique sont généralement constitués de molécules d’ADN circulaires, organisées différemment de l’ADN nucléaire, comme chez les bactéries. Cette organisation suggère que les mitochondries et les chloroplastes pourraient dériver d’anciens procaryotes.

Les cellules procaryotes (Bactéries et Archées) ne possèdent pas de noyau véritable. Leur ADN, le plus souvent circulaire, est organisé de manière similaire à celui des mitochondries et des chloroplastes. La réplication, la transcription et la traduction s’y déroulent donc directement dans le cytoplasme. Il convient toutefois de souligner que les Archées ne sont que superficiellement comparables aux Bactéries : leur métabolisme diffère profondément, et les mécanismes de réplication, transcription et traduction impliquent des protéines et des processus plus proches de ceux des eucaryotes. Enfin, les procaryotes présentent généralement une compartimentation interne limitée et moins complexe (les cyanobactéries constituant une exception notable). Surtout, leurs compartiments, lorsqu’ils existent, ne sont pas mobiles : le cytosquelette, quand il est présent, n’assure pas le déplacement organisé des composants cellulaires.

Tableau 1. Comparaison des cellules de type eucaryote et procaryote.

Le Tableau 1 compare les propriétés des cellules procaryotes et eucaryotes, en tenant compte des mitochondries et, le cas échéant, des chloroplastes de ces dernières. Il montre que mitochondries et chloroplastes partagent de nombreux traits avec les cellules procaryotes. Au-delà de la structure de leur ADN, les organites de la cellule eucaryote se forment à partir d’organites préexistants, ils se multiplient par fission binaire (ou scissiparité), comme les bactéries. Ils disposent aussi de la même machinerie de synthèse des protéines : des ribosomes de type 70S, libres dans la matrice ou le stroma, alors que le cytoplasme eucaryote utilise des ribosomes de type 80S, parfois fixés sur les membranes du réticulum endoplasmique. Enfin, on retrouve chez certaines bactéries le métabolisme propre aux mitochondries (la respiration) et aux chloroplastes (la photosynthèse). La cellule eucaryote se distingue en revanche par un réseau protéique actif, le cytosquelette, système auto-organisé et mobile qui positionne et déplace les organites dans la cellule. Un tel réseau est statique, voire absent, chez les procaryotes, et reste peu développé dans les mitochondries et les chloroplastes.

L’analyse des séquences génomiques, rendue possible par le séquençage d’ADN, a beaucoup appris sur l’histoire évolutive des êtres vivants, notamment leurs liens de parenté — leur phylogénie (lire Qu’est-ce que la biodiversité ? et Héritage ou convergence…). L’analyse phylogénétique du génome nucléaire du maïs, ainsi que de ses génomes mitochondrial et chloroplastique, permet de situer cette plante dans l’arbre du vivant (Figure 2) [1].

Ces propriétés montrent que la cellule eucaryote est une chimère biologique, c’est-à-dire un organisme dont le patrimoine génétique provient de plusieurs lignées évolutives distinctes : elle associe des constituants d’origine archéenne (le noyau) et des composantes d’origine bactérienne (chloroplastes, mitochondries).

Dès le tournant du 19^e au 20^e siècle, l’origine symbiotique des cellules eucaryotes avait déjà été pressentie mais il fallut attendre l’essor de nouvelles méthodes d’étude de la cellule — microscopie électronique, biochimie, biologie moléculaire — pour que la théorie de l’origine endosymbiotique soit remise au goût du jour, vers 1970, par la microbiologiste américaine Lynn Margulis [2] (Lire Focus Les pionniers de la théorie endosymbiotique).

Mais la découverte que les Eucaryotes émergent d’une lignée particulière d’Archées (Asgard) a révolutionné le paradigme séparant procaryotes et eucaryotes (Lire La révolution des archées Asgard).

2. Comment est apparue la cellule eucaryote ?

L’apparition des premières cellules eucaryotes, il y a environ 1,5 à 2 milliards d’années, représente l’une des transitions évolutives les plus importantes de l’histoire du vivant. Survenue près d’un 1,5 à 2 milliards d’années après l’émergence des premiers procaryotes (voir Focus LUCA, LECA et les ancêtres communs de l’arbre du vivant), elle a rendu possible l’émergence d’une complexité cellulaire inédite (…) et a ouvert la voie à l’évolution de la multicellularité. Les données issues de la génomique, de la phylogénomique et de la microbiologie convergent aujourd’hui vers ce scénario, qui constitue le cadre explicatif actuellement le mieux étayé pour rendre compte de l’origine des cellules eucaryotes.

2.1. La cellule hôte : une archée Asgard

Les analyses phylogénomiques ont profondément révisé notre vision de l’arbre du vivant (Figures 2 et 3). Les eucaryotes ne constituent plus un domaine indépendant : ils émergent au sein des Archées, à proximité des différentes lignées d’Asgard, dont les Heimdallarchaeota représentent l’un des plus proches groupes actuellement identifiés [3] (Voir Focus La révolution des archées Asgard) (Figure 3). Ces micro-organismes possèdent des homologues de nombreuses protéines caractéristiques des eucaryotes (ESP pour Eukaryotic Signature Proteins). Ces protéines interviennent notamment dans l’organisation du cytosquelette, le remodelage des membranes et le transport intracellulaire. Leur présence suggère que plusieurs caractéristiques autrefois considérées comme propres aux eucaryotes existaient déjà, sous une forme plus simple, chez l’ancêtre archéen des eucaryotes. Ces protéines participaient notamment à l’organisation du cytosquelette, au trafic membranaire, à l’ubiquitination et au remodelage des membranes.

Des reconstructions récentes du dernier ancêtre commun des eucaryotes (LECA, voir Focus LUCA, LECA et les ancêtres communs de l’arbre du vivant) montrent que la grande majorité des gènes conservés d’origine non-mitochondriale proviennent proviennent d’une lignée archéenne apparentée aux Asgard actuelles, avec une contribution dominante dans la plupart des systèmes fonctionnels cellulaires (réplication, transcription, traduction, cytosquelette, endomembranes). Le LECA était déjà une cellule complexe, dotée d’un noyau, d’un cytosquelette dynamique, d’un système endomembranaire développé, de capacités de phagocytose et très probablement de sexualité (méiose) [4],[5]. La figure 4 résume schématiquement ces caractéristiques cellulaires du LECA [6].

2.2. Le scénario symbiotique : métabolisme et mécanismes moléculaires de la syntrophie H₂

Le scénario le plus soutenu (Figure 5) [7]  repose sur une symbiose métabolique (syntrophie) entre une archée Asgard H₂-dépendante et une α-protéobactérie anaérobie facultative [8]. Ce scénario est aujourd’hui largement soutenu par les données disponibles, mais il n’est pas le seul proposé. D’autres modèles diffèrent quant aux mécanismes ayant conduit à l’intégration de la bactérie dans la cellule hôte, tout en reconnaissant le rôle central de l’endosymbiose mitochondriale.

Mécanismes de la syntrophie H₂

Dans les environnements anaérobies, de nombreuses bactéries fermentatives produisent de l’hydrogène moléculaire (H₂) comme déchet. Cependant, ces réactions deviennent thermodynamiquement défavorables lorsque la concentration en H₂ augmente. Les archées H₂-dépendantes (méthanogènes ou acétogènes) consomment cet hydrogène pour réduire le CO₂ en méthane ou en acétate, maintenant ainsi une très faible concentration en H₂. Cette consommation continue du H₂ maintient sa concentration à un niveau très faible, rendant les fermentations bactériennes thermodynamiquement favorables et bénéfique aux deux partenaires [9],[10].

Les génomes de plusieurs archées Asgard codent des hydrogénases [NiFe] et, selon les lignées, d’autres enzymes impliquées dans le métabolisme de l’hydrogène et des systèmes de transfert d’électrons interspécifiques (possiblement via des nanotubes ou des contacts membranaires directs). L’archée hôte, probablement acétogène ou méthanogène, dépendait fortement de cet H₂ exogène. L’α-protéobactérie ancestrale était capable de fermentation productrice d’H₂ en anaérobiose et de respiration en présence d’oxygène. Cette flexibilité a permis une association de plus en plus intime, passant de la syntrophie extracellulaire à l’endosymbiose [8].

L’internalisation a pu suivre le modèle Entangle–Engulf–Endogenize (E³), proposé à partir des observations réalisées chez Candidatus Prometheoarchaeum syntrophicum (voir Figure 5) [11]. Selon ce modèle, les protrusions membranaires de l’archée auraient progressivement entouré le partenaire bactérien avant son internalisation. Une fois à l’intérieur, la bactérie a évolué en mitochondrie, développant une phosphorylation oxydative beaucoup plus efficace que la fermentation pour la production d’ATP. Au cours de l’évolution, une grande partie des gènes initialement portés par la bactérie endosymbiotique a été transférée vers le génome nucléaire de la cellule hôte. Les protéines correspondantes sont désormais produites dans le cytoplasme puis importées dans la mitochondrie. Ce processus a progressivement rendu les deux partenaires interdépendants.

Contrairement aux chloroplastes, acquis à plusieurs reprises, la mitochondrie ne semble être apparue qu’une seule fois dans l’histoire du vivant : cette acquisition unique constitue l’événement fondateur dont descend l’ensemble de la lignée eucaryote actuelle.

2.3. Les transferts de gènes : un processus massif et continu

L’intégration s’est accompagnée de transferts massifs de gènes de la bactérie vers le génome nucléaire de l’hôte (voir Figure 5). La très grande majorité (plus de 99 % selon les estimations) des gènes de l’ancêtre α-protéobactérien a été perdue ou transférée vers le noyau [12] :

• Relocalisation de fragments d’ADN bactérien dans le noyau ;
• Acquisition de séquences régulatrices eucaryotes et d’un peptide de transit ;
• Perte de la copie redondante du gène de l’organite.

Ces étapes ne se produisent pas simultanément mais au cours d’un long processus évolutif. Ces transferts ont concerné non seulement des gènes métaboliques mais aussi des gènes impliqués dans la réplication, la transcription et la traduction mitochondriales. Ils ont enrichi considérablement le génome nucléaire, contribuant à faire du génome nucléaire une véritable chimère génétique [13], tout en rendant l’organite dépendant du noyau pour la majorité de ses protéines. Ce processus s’est poursuivi sur des centaines de millions d’années et constitue un exemple majeur d’évolution par endosymbiose.

2.4. Le débat sur l’oxygène et la chronologie

Le rôle exact de l’oxygène dans cette transition évolutive reste discuté. Les débats portent moins sur l’existence de la symbiose que sur les conditions environnementales dans lesquelles elle s’est produite et sur le métabolisme des deux partenaires au moment de leur association. Les reconstructions ancestrales indiquent un ancêtre commun anaérobie H₂-dépendant [9]. L’α-protéobactérie ancestrale était elle-même anaérobie facultative. Cependant, des travaux récents montrent que certains Asgard pouvaient tolérer de faibles concentrations d’oxygène. La mitochondrie n’aurait donc pas été uniquement une réponse à l’augmentation globale de l’O₂ atmosphérique, mais un amplificateur énergétique qui a permis d’exploiter efficacement cet oxygène là où il était disponible localement.

Une partie de la complexité eucaryote a pu émerger avant l’acquisition mitochondriale chez l’hôte Asgard, comme le suggèrent la présence de protéines homologues des ESP et certaines caractéristiques cellulaires des archées Asgard actuelles. Le débat sur la chronologie précise reste ouvert.

2.5 Et le noyau ?

La question de l’origine de la cellule eucaryote est aussi liée à celle du noyau. Parmi les mécanismes proposés, certains auteurs suggèrent que la membrane nucléaire pourrait résulter de l’agrégation progressive de vésicules membranaires enrichies en lipides d’origine bactérienne après l’acquisition de la mitochondrie. Cette séparation entre noyau et cytoplasme aurait pu constituer une réponse évolutive à la nécessité de dissocier l’épissage des ARN de leur traduction, devenue particulièrement importante après les transferts massifs de gènes vers le noyau. C’est alors la pression sélective qui aurait conduit à la fixation de cette compartimentation [9].

La cellule eucaryote est donc le résultat d’une chimérisation profonde : une archée Asgard fournissant l’architecture informationnelle et une partie du cytosquelette, une α-protéobactérie apportant le métabolisme oxydatif via la mitochondrie grâce à une syntrophie H₂ initiale, et des transferts de gènes massifs fusionnant les deux lignées [8], [9] (Figure 6). Cette association a surmonté les limites énergétiques des procaryotes et permis l’émergence d’une complexité cellulaire sans précédent.

Contrairement à l’origine des mitochondries, largement établie, l’origine du noyau demeure l’une des grandes questions ouvertes de la biologie évolutive. Plusieurs hypothèses sont actuellement étudiées, sans qu’aucune ne fasse encore consensus.

3. L’origine endosymbiotique du chloroplaste

3.1 De la phagocytose à l’endosymbiose

Lors de la phagocytose, observée chez les globules blancs comme chez de nombreux protozoaires (Figure 7), les cellules ingérées sont généralement digérées. Il arrive toutefois que certaines échappent à cette digestion et s’établissent durablement dans la cellule hôte : elles deviennent alors des endosymbiotes. L’endosymbiose résulte ainsi de l’internalisation, par phagocytose, d’un procaryote par une cellule eucaryote, suivie de son intégration progressive sans digestion (Figure 8). Ce processus est notamment à l’origine des chloroplastes des glaucophytes, des algues rouges et de la lignée verte (algues vertes et plantes terrestres) [14],[15].

Lors de la phagocytose, la membrane plasmique s’invagine autour de la proie et forme une vésicule d’endocytose, qui fusionne ensuite avec les lysosomes où son contenu est digéré. On a longtemps considéré que la membrane externe des chloroplastes provenait de cette membrane d’endocytose. Les données actuelles suggèrent cependant un scénario plus complexe (Figure 8). Les ancêtres bactériens des chloroplastes (cyanobactéries) et des mitochondries (α-protéobactéries) étaient déjà des bactéries à Gram négatif possédant deux membranes. De plus, la membrane externe des chloroplastes, notamment sa face exposée au cytosol, contient des glycolipides caractéristiques des cyanobactéries [16]. Ces observations suggèrent que la membrane d’endocytose a pu disparaître au cours de l’intégration de l’endosymbiote (Figure 8).

Cette hypothèse trouve un écho dans un exemple contemporain. Elysia chlorotica (voir Focus Elysia chlorotica, la limace qui se prend pour une feuille) est un mollusque marin qui se nourrit d’algues. Il en digère la majeure partie des cellules, mais conserve les chloroplastes, qu’il intègre dans certaines de ses propres cellules. Ces chloroplastes restent fonctionnels pendant plusieurs mois et assurent une activité photosynthétique au sein de l’animal.

On a longtemps attribué cette remarquable longévité à un transfert de gènes de l’algue vers le génome de la limace. Des séquençages complets du génome d’Elysia chlorotica, plus complets et plus fiables que les premières études, n’ont cependant révélé aucun transfert de ce type. La persistance de ces chloroplastes « volés » demeure donc largement inexpliquée [17]. Cet exemple illustre la manière dont une hypothèse scientifique peut être révisée à la lumière de nouvelles données.

3.2 Endosymbioses primaires, secondaires et tertiaires

L’endosymbiose ne s’est pas produite une seule fois au cours de l’évolution. Plusieurs événements indépendants ont conduit à l’apparition de nouvelles lignées d’organismes. Une endosymbiose primaire correspond à l’internalisation d’un procaryote vivant par une cellule eucaryote. Les chloroplastes des glaucophytes, des algues rouges et de la lignée verte dérivent tous d’une telle endosymbiose impliquant une cyanobactérie. Chez certains eucaryotes adaptés aux milieux anaérobies, les mitochondries ont profondément évolué sans jamais disparaître. Elles ont donné naissance à des organites dérivés, tels que les hydrogénosomes réalisant une fermentation productrice de H₂ (par exemple chez certains Ciliés) [18], mais aussi des organites de petite taille, seulement impliqués dans des biosynthèses pour la cellule hôte, les mitosomes [18]. Aujourd’hui, ces organites sont regroupés sous le terme de MRO (mitochondrion-related organelles), qui recouvre un continuum de formes dérivées des mitochondries. Certains MRO, comme ceux de Blastocystis, présentent des caractéristiques intermédiaires [19].

Les endosymbioses secondaires correspondent à une réitération du processus, lorsqu’une cellule eucaryote contenant déjà un endosymbiote est internalisée par une autre cellule eucaryote (Figure 8). C’est l’origine des plastes entourés de plus de deux membranes présents chez plusieurs lignées d’eucaryotes : internalisation d’une algue verte chez des Euglènes ; internalisation indépendante d’une algue rouge chez les algues brunes. Des endosymbioses tertiaires, moins fréquentes, ont aussi été décrites. Ces événements constituent autant d’endosymbioses fondatrices de nouvelles lignées évolutives [20],[21].

Paulinella chromatophora, une seconde endosymbiose primaire. Une seconde endosymbiose primaire, totalement indépendante de celle qui est à l’origine des plastes des glaucophytes, des algues rouges et de la lignée verte, a été découverte chez l’amibe Paulinella chromatophora. Cette thécamibe a internalisé une cyanobactérie apparentée aux genres Prochlorococcus et Synechococcus, devenue un organite photosynthétique appelé chromatophore.

Beaucoup plus récente (60 à 140 millions d’années) que l’endosymbiose à l’origine des chloroplastes classiques (plus de 1,5 milliard d’années), cette association constitue aujourd’hui un modèle privilégié pour étudier les premières étapes de la transformation d’un endosymbiote en organite [22].

3.3. De l’endosymbiote à l’organite

Quel que soit le scénario considéré, la réussite d’une endosymbiose dépend ensuite de l’intégration progressive de l’endosymbiote au fonctionnement de la cellule hôte. Cette intégration progressive transforme peu à peu l’endosymbiote en un véritable organite. Celui-ci concerne successivement son génome, son fonctionnement et sa transmission au sein de la cellule hôte.

4. L’intégration du procaryote au sein de la cellule eucaryote

4.1. Une réduction massive des génomes

Toutes les endosymbioses décrites précédemment présentent une caractéristique commune : une forte régression du génome de l’endosymbiote. Par comparaison avec les génomes des protéobactéries libres, les mitochondries ont perdu plus de 99 % de leurs gènes. Les plastes de la lignée verte n’en conservent plus qu’une centaine, contre plusieurs milliers chez les cyanobactéries libres. À l’extrême, les hydrogénosomes et les mitosomes ont même perdu leur génome, tandis que certains plastes très régressés, comme ceux de la plante parasite Rafflesia, n’en possèdent plus non plus [23].

Cette régression ne traduit pourtant pas une simplification du fonctionnement des organites. Elle reflète au contraire une intégration fonctionnelle croissante avec la cellule hôte, de nombreuses fonctions étant désormais assurées par des gènes nucléaires.

Cette régression résulte notamment de la disparition des gènes devenus inutiles dans le milieu intracellulaire. Ainsi, les cyanobactéries possèdent, comme toutes les bactéries Gram négatif, une couche de peptidoglycane située entre leurs deux membranes. Indispensable dans le milieu extérieur, cette structure devient inutile une fois l’endosymbiote intégré dans le cytoplasme de la cellule hôte, où les variations des conditions osmotiques sont beaucoup plus limitées. Les gènes responsables de sa synthèse ont donc été perdus dans les chloroplastes, à l’exception des glaucophytes [24].

4.2. Le transfert des fonctions et de gènes vers le noyau

Malgré la forte réduction de leur génome, les organites conservent un protéome en grande partie comparable à celui de leurs ancêtres bactériens. Cette apparente contradiction s’explique par le fait que de nombreuses protéines sont désormais codées par le génome nucléaire de la cellule hôte. Synthétisées dans le cytosol, elles sont ensuite importées dans l’organite grâce à une séquence d’adressage appelée peptide de transit. Cette relocalisation des fonctions vers le noyau constitue l’une des innovations majeures de l’intégration endosymbiotique.

Les systèmes assurant cet import représentent eux-mêmes une innovation évolutive remarquable. Constitués de protéines d’origine bactérienne et eucaryote, ils reconnaissent les protéines destinées à l’organite, les transportent à travers les membranes, puis les dirigent vers leur compartiment fonctionnel [25].

Quelle est l’origine des gènes nucléaires codant des protéines destinées aux organites ? Deux mécanismes principaux sont aujourd’hui reconnus (Figure 9 ; [25]). Dans certains cas, un gène déjà présent dans le noyau acquiert progressivement une fonction permettant de produire une protéine importée dans l’organite. Cette nouvelle fonction rend progressivement superflu le gène homologue encore présent dans l’organite, qui peut alors disparaître sans conséquence (Figure 9a; [25]). Dans d’autres cas, le gène lui-même est transféré de l’organite vers le noyau (Figure 9b). Ce transfert n’est toutefois fonctionnel que si la séquence intégrée s’adapte au fonctionnement du génome nucléaire. Elle doit notamment acquérir des séquences régulatrices et permettre la synthèse d’une protéine munie d’un peptide de transit assurant son import dans l’organite. Une période de redondance s’installe alors, au cours de laquelle les deux copies coexistent. La perte ultérieure de la copie présente dans l’organite achève le transfert (Figure 9 ; [25]).

Les transferts d’ADN des organites vers le noyau sont loin d’être exceptionnels. Chez Arabidopsis thaliana, on estime que près de 10 % des gènes nucléaires dérivent, directement ou indirectement, de transferts anciens issus des plastes, souvent suivis de duplications [26]. Leur intégration résulterait vraisemblablement de la dégradation d’organites libérant des fragments d’ADN ensuite incorporés de manière aléatoire dans le génome nucléaire.

La réduction du génome des organites résulte d’un équilibre entre plusieurs forces évolutives. Beaucoup de gènes ont été transférés vers le noyau, tandis que d’autres ont été conservés dans les organites en raison de contraintes fonctionnelles qui font encore l’objet de discussions. Ainsi, l’endosymbiose réduit progressivement les génomes des endosymbiotes tout en enrichissant celui du noyau, qui devient un véritable génome chimérique associant des gènes issus de différentes lignées évolutives.

4.3. La coordination entre l’organite et la cellule hôte

L’intégration d’un endosymbiote ne dépend pas seulement des transferts de gènes. Elle exige aussi une coordination étroite entre la division de l’organite et celle de la cellule hôte, condition indispensable à sa transmission au fil des générations.

Pour être transmis aux cellules filles, les plastes doivent se diviser avant la division de la cellule hôte et être répartis entre les deux cellules issues de cette division. Une multiplication trop rapide leur permettrait de proliférer au détriment de l’hôte ; une division insuffisante conduirait au contraire à leur disparition. L’évolution a donc sélectionné une étroite coordination entre les cycles de division de l’hôte et de l’endosymbiote.

La plupart des protéines impliquées dans la division des chloroplastes dérivent de la machinerie de division des cyanobactéries. Quelques-unes sont toutefois d’origine eucaryote et, fait remarquable, elles sont aujourd’hui toutes codées par le génome nucléaire. Ce contrôle nucléaire constitue l’une des manifestations les plus abouties de l’intégration de l’endosymbiote à la cellule hôte.

L’intégration d’un endosymbiote ne se limite donc ni à son maintien dans la cellule ni au transfert d’une partie de ses gènes. Elle aboutit à une véritable fusion fonctionnelle entre deux partenaires auparavant indépendants. Cette innovation a profondément transformé l’évolution des eucaryotes.

5. La symbiose, moteur de l’évolution ?

Pour conclure, les endosymbioses qui ont conduit à la formation de la cellule eucaryote ont également favorisé la diversification des eucaryotes au cours de l’évolution. Chacun de ces événements a donné naissance à de nouvelles lignées évolutives. La remarquable diversité des organismes issus de l’endosymbiose à l’origine des chloroplastes est illustrée par la Figure 10 [21].

Ces processus ne relèvent pas uniquement du passé : des endosymbioses récentes continuent d’être observées. Ainsi, certaines algues unicellulaires, notamment des cryptophytes et des hétérocontes, dont les plastes à quatre membranes dérivent d’une endosymbiose secondaire, vivent aujourd’hui en symbiose dans le cytoplasme de dinoflagellés ayant perdu leurs propres plastes. Cette situation illustre l’enchaînement de trois événements endosymbiotiques successifs au cours de l’évolution.

Longtemps considérée comme une curiosité biologique, l’endosymbiose apparaît aujourd’hui comme l’un des principaux moteurs de l’évolution. Les progrès de la phylogénomique, de la microbiologie et de l’imagerie cellulaire continuent d’affiner notre compréhension de l’origine des eucaryotes. L’histoire de cette cellule chimérique n’est donc pas achevée : chaque nouvelle archée Asgard découverte, chaque nouveau génome séquencé et chaque nouvelle culture obtenue apportent des indices supplémentaires sur l’une des plus grandes transitions de l’histoire de la vie.

Les recherches actuelles sur les archées Asgard, sur LECA et sur les endosymbioses récentes montrent que cette histoire est encore en cours d’écriture. L’endosymbiose n’apparaît plus comme une exception de l’évolution, mais comme l’un des mécanismes majeurs de l’innovation biologique. En réunissant durablement des organismes auparavant indépendants, elle a profondément remodelé l’histoire du vivant et continue, aujourd’hui encore, d’éclairer notre compréhension de l’évolution des cellules complexes.

 

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Références & notes

Image de couverture : [Source Photo © Jacques Joyard]

[1] La figure 2 est créée à partir des données des références suivantes : Lang T. et al. (2000) Autophagy and the cvt pathway both depend on AUT9. J Bacteriol 182, 2125-2133. doi: 10.1128/JB.182.8.2125-2133.2000 ; Spang, A., Saw, J. H., Jørgensen, S. L., Zaremba-Niedzwiedzka, K., et al. (2015). Complex archaea that bridge the gap between prokaryotes and eukaryotes. Nature, 521(7551), 173–179. https://doi.org/10.1038/nature14447 ; Zaremba-Niedzwiedzka, K., Caceres, E. F., Saw, J. H., Bäckström, D., Juzokaite, L., Vancaester, E., … Ettema, T. J. G. (2017). Asgard archaea illuminate the origin of eukaryotic cellular complexity. Nature, 541(7637), 353–358. https://doi.org/10.1038/nature21031 ; Imachi, H., Nobu, M. K., Nakahara, N., Morono, Y., Ogawara, M., Takaki, Y., … Takai, K. (2020). Isolation of an archaeon at the prokaryote–eukaryote interface. Nature, 577(7791), 519–525. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1916-6

[2] Selosse M.A. (2012). Gloire et disgrâce de la théorie endosymbiotique. La Recherche 468: 92-94.

[3] Zaremba-Niedzwiedzka, K. et al. (2017). Asgard archaea illuminate the origin of eukaryotic cellular complexity. Nature, 541(7637), 353-358. https://doi.org/10.1038/nature21031

[4] Tobiasson, V., Luo, J., Wolf, Y.I. et al. (2026). Dominant contribution of Asgard archaea to eukaryogenesis. Nature 650, 141–149.

[5] Zhang, J., Feng, X., Li, M. et al. (2025). Deep origin of eukaryotes outside Heimdallarchaeia within Asgardarchaeota. Nature 642, 990–998 https://doi.org/10.1038/s41586-025-08955-7

[6] Richards T.A., Eme L., Archibald J.M., Leonard G., Coelho S.M., de Mendoza A. et al. (2024) Reconstructing the last common ancestor of all eukaryotes. PLoS Biology 22(11): e3002917. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3002917

[7] Schleper, C. & Rodrigues-Oliveira, T. (2026) Asgard archaea: have we found our microbial ancestors? EMBO J 45, 1836–1851.

[8]  Martin W.F., Garg S. & Zimorski V. (2015) Endosymbiotic theories for eukaryote origin. Phil. Trans. R. Soc. B370, 20140330. doi: 10.1098/rstb.2014.0330.

[9] Martin W. & Müller M. 1998 The hydrogen hypothesis for the first eukaryote. Nature 392, 37–41.

[10] López-García P & Moreira D. (2019) Eukaryogenesis, a syntrophy affair. Nat Microbiol. 4(7):1068-1070. doi: 10.1038/s41564-019-0495-5.

[11] Imachi, H., Nobu, M.K., Nakahara, N. et al. (2020) Isolation of an archaeon at the prokaryote–eukaryote interface. Nature 577, 519–525. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1916-6

[12] Selosse M.A., Albert B. & Godelle B. (2001) Small is successful: selection for reducing organelle’s genome size favours gene transfer to the nucleus. Trends Ecol Evol 16, 135-141.

[13] Tobiasson, V., Luo, J., Wolf, Y.I. et al. (2026) Dominant contribution of Asgard archaea to eukaryogenesis. Nature 650, 141–149. https://doi.org/10.1038/s41586-025-09960-6.

[14] Archibald JM & Keeling PJ (2002) Recycled plastids: a ‘green movement’ in eukaryotic evolution. Trends Genetics 18, 577-584.

[15] Keeling PJ (2004) Diversity and evolutionary history of plastids and their hosts. Am. J. Bot. 91, 1481-1493.

[16] Douce R., Block M.A., Dorne A.J., Joyard J. (1984) The plastid envelope membranes: their structure, composition, and role in chloroplast biogenesis. Subcell. Biochem.10, 1-84, Springer US (Ed.)

[17] Cruz S, Cartaxana P (2022) Kleptoplasty: Getting away with stolen chloroplasts. PLoS Biol 20(11): e3001857. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3001857

[18]  Selosse MA & Loiseaux-de Goër S (1997) La Saga de l’endosymbiose, La Recherche 296, 36

[19] Stairs C.W., Leger M.M., Roger A.J. (2015) Diversity and origins of anaerobic metabolism in mitochondria and related organelles. Philos. Trans. R. Soc. B 370, 20140326 ; voir aussi Stechmann A. et al. (2008) Organelles in Blastocystis that blur the distinction between mitochondria and hydrogenosomes. Curr. Biol. 18, 580-585.

[20] Lefèvre T., Renaud F., Selosse M.-A., Thomas F. (2010). Evolution des interactions entre espèces, in F. Thomas, T. Lefèvre & M. Raymond (ed.), Biologie évolutive, p. 530-613. De Boeck, Paris.

[21] Keeling PJ (2010) The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids. Phil. Trans. R. Soc. B 365, 729-748

[22] Marin B., Nowack E.C.M., Melkonian M. (2005) A plastid in the making: evidence for a second primary endosymbiosis. Protist 156, 425-432 ; voir aussi Delaye L., Valadez-Cano C., Pérez-Zamorano B. (2016) How really ancient is Paulinella chromatophora? PLoS Curr. Tree of Life 8.

[23] Molina J.  Hazzouri K.M., Nickrent D. et al. (2014), Gisela P. Concepcion, Michael D. Purugganan, Possible Loss of the Chloroplast Genome in the Parasitic Flowering Plant Rafflesia lagascae (Rafflesiaceae), Molecular Biology and Evolution, 31,4, Pages 793–803, https://doi.org/10.1093/molbev/msu051

[24] Glaucophytes : Organismes unicellulaires présentant des flagelles (2 de de longueur inégale) vivant dans les mares d’eau douce des régions tempérées.

[25] Selosse MA, Albert B et Godelle B (2001) Small is successful : selection for reducing organelle’s genome size favours gene transfer to the nucleus. Trends Ecol Evol 16, 135-141.

[26] Jarvis P (2004) Organellar Proteomics: Chloroplasts in the Spotlight. Current Biology 14, R317-9. http://www.cell.com/current-biology/references/S0960-9822%2804%2900231-3

 

 

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