植物和地衣——空气质量的哨兵

  空气污染会影响健康和环境。通过观察不同尺度的植物、苔藓和地衣，可以监测和评估污染物对陆地生态系统的影响。 这一概念起源于19世纪，此后该方法得到广泛应用与发展，并能够适应空气污染的不断演变。如今，我们有多种方法可以观察污染物对植物群落、不同物种的生理模式甚至对某些基因表达的影响。生物监测是一门不断发展的学科，有助于我们应对当前面临的各种挑战，如气候变化引发的挑战。

  空气污染会对健康和生态环境产生显著的影响。许多流行病学和毒理学出版物对空气污染引发的健康风险均有论述，其中包括对心血管系统的影响。对糖尿病或神经退行性疾病等病症影响的关注也在日益增多。有关空气污染造成环境危害的研究由来已久。因此，在旅行日志中能够看到污染对森林的破坏，在绘画作品描绘的场景中能够看到污染物的来源或造成的影响。就近而言，在1980年代，森林枯死问题使整个欧洲提高了对二氧化硫空气污染问题及其环境影响的认识，并提高了对污染的跨界性质的认识。从那时起，空气污染案例成倍增长，直到今天，全球变化问题层出不穷。通过观察空气污染对环境的影响，可以开发出与理化方法相辅相成的监测工具。其中许多监测工具都是基于植物和地衣，它们是空气质量真正的哨兵。

1. 空气质量的生物监测：概念和应用

  空气质量生物监测是指在不同的尺度上，利用植物或真菌等生物来监测污染造成的影响。该方法在19世纪被提出并不断完善发展。我们可以引用一位芬兰地衣学家威廉·尼德兰（Wilhelm Nylander）[1]说明，他在巴黎观察到，某些地衣物种[2]的减少与空气污染存在联系。最近，法国标准化组织协会（AFNOR）将生物监测定义为利用生物系统（生物体和生物群落）监测环境在时间或空间上的变化。

1.1. 生物监测的不同概念

  生物监测包括许多不同的概念（AFNOR[3]最近也对这些概念进行了重新定义），例如：

  生物指标是指能够提供环境影响信息的生物、生物体的一部分或生物群落。

  尽管理论上任何生物对空气污染的反应都可以被观测到，但实际上，用作生物指标的生物必须具备一些特征。因此，生物指标：

（1）必须具有科学基础（必须对其生物学机理和生态学特征具有充分认识：营养、接触污染物的途径、繁殖、在食物链中的位置等）；

（2）与生态系统功能有关或相关。这样，其反应就可以在更大尺度上与生态系统联系起来；

（3）能够综合反映出环境的物理、化学和生物属性或过程；

（4）能够对管理方法和不同类型环境污染进行有效地反馈；

（5）具有测量质量（精确性、可靠性、稳定性）；

（6）已经通过了科学验证（对自然变化的响应特征是已知的）；

（7）易于使用，不属于稀有和/或受保护物种（易于确定鉴别和易于取样、可采样）；

  生物累计性有机体也可用于进行环境监测，它们通过积累环境表面和/或内部存在的物质，提供有关环境条件及其变化信息。

  效应指标是一种通过特定症状（分子学、生化学、细胞学、生理学、解剖学或形态学）或通过其在生态系统中的存在和缺失来提供环境条件及其变化信息的生物。

1.2. 空气质量生物指示的应用范围

  空气质量由权威空气质量协会管理的传感器网络系统持续监测。协会的基本任务是检测受管制污染物的浓度，以监控其浓度不超过规定阈值，并向当局和公众通报空气质量状况。

  植物和真菌的生物监测涉及空气污染物对植物（如烟草、黑麦草、矮牵牛等）或地衣的影响。监测基于观察生物在环境中的反应以及它们接触污染物后的反应。生物监测所提供的信息与提供空气中污染物浓度信息的传感器的理化检测完美互补。

  在许多情况下，用于生物监测的生物在所研究的环境中生长（被动生物监测）。然而，当环境中没有生物时，可以通过移植将生物（植物、苔藓、地衣…）转移到被监测的环境中（主动生物监测）。移植技术有很多种，其中一些已经标准化。需要注意的是，移植的生物要么是人工培育（如高等植物），要么是在未受污染的环境中采集的（如无法栽培的苔藓和地衣）。

2. 植物和真菌生物监测的应用实例

2.1. 地衣和植物群落演变

  最早的“现代”生物监测聚焦于地衣群落的演变。1970年代到1980年代，西欧的主要空气污染物是二氧化硫和悬浮粉尘（SO₂和PS），主要来源于工业。当时，英国的霍克斯沃斯（Hawksworth）和罗斯（Rose）[4]、法国的范·哈鲁温(Van Haluwyn)和莱伦德(Lerond)[5]等学者研究了这些污染物对附生地衣群落（生长在树干上，图1）影响。正如尼兰德之前所言，这些学者都观察到了空气污染对地衣群落的特定组成具有明显影响（随着污染加剧，树干附生地衣群落丰富度下降，物种组成发生改变）。通过观察地衣物种，他们开发了不同的方法直接评估空气污染物对环境的影响。这些方法主要基于观察物种的分布和丰度对污染物敏感性的高低。随着空气污染逐渐演变，情况愈加复杂（二氧化硫减少，氮、臭氧、有机化合物等浓度增加）。

  范·哈鲁温（Van Haluwyn）和莱伦德(Lerond) 采用地衣社会学方法制定的量表使人们逐渐形成空气质量全球影响的概念，从而提到污染物鸡尾酒的影响。地衣社会学方法基于对某一地理区域特有种群及其随污染演变的观察。在法国，该方法已被一种新的标准化（AFNOR）[6]指数（地衣附生生物指数（IBLE））所取代，并拓展到整个欧洲。该指数通过观测物种的存在/缺失、频率和恢复程度来衡量其多样性并进行衡量。IBLE的变化表明多样性的增加或减少。

  植物、真菌和动物群落的演变也与气候变化有关。当环境条件发生变化，可以监测到不同物种的活动范围发生改变（向更高海拔迁移、向北迁移等）。这是生物监测方法的最新应用。

2.2. 被污染的哨兵生物

  一些生物能够在组织中累积污染物而不会对生理产生重大影响。这一特性可用于评估污染物对环境的污染程度。这是当今使用最广泛的生物监测方法。但并非所有的污染物都可以通过这种方式进行追踪，只有那些可以在生物体内大量累积的污染物才可以。这些污染物包括金属、放射性元素、持久性有机污染物（二恶英、呋喃、多氯联苯等），以及某些氮类化合物等。污染物的累积量反映了生物可利用的部分。因此，必须注意不能直接通过观测结果量化空气污染。污染物浓度显示了环境被污染的程度，也使研究污染物在食物链中的转移成为可能，从而有助于评估其健康风险。在对人类直接食用的植物进行污染评估时，情况尤其如此。通过 BARGE 协议等方法，可以在食用受金属污染的植物的基础上计算健康风险，评估人体吸收的部分，从而根据污染物的毒性来评估健康风险。

  因此，许多方法可以对污染物污染环境的情况进行时空监测（如利用地衣、移植黑麦草、苔藓等方法监测金属污染）。这种方法可以在局域（如工业污染源附近），也可以在广阔的地区（如欧洲的ICP植被计划）进行。这项工作也得益于地理统计和制图工具的发展（地理信息系统（GIS）的重要贡献），从而可以获取准确且统计可靠的地图（图2）。

2.3. 基于观察植物症状的生物监测

   一些污染物会对植物造成特征性的、可见的症状（参见文章“空气污染物对植被有什么影响？”）。最显著的例子是臭氧，它会导致叶片坏死。几个烟草模型中，最“著名”的是Bel W3烟草模型，它在生物监测中的使用已被标准化（AFNOR X95-900标准）[7]。臭氧会导致该物种的叶片出现白色坏死斑（图3）。在暴露过程中，将坏死的“Bel W3”品种植物与抗性更强的“Bel B”品种植物的坏死形成情况进行比较，以评估臭氧损害，并确认这不是由植物病原生物造成的损害。

  当臭氧浓度达到或超过80µg/m³时，会对植物叶片造成损害。臭氧浓度越高，坏死叶片面积越大。将植物放置在不同地点，每周对坏死叶片表面进行一次观察，并将坏死叶片与对照组进行比较。

  关于该方法更详细的解释可访问空气污染防治协会（APPA）网页。

  同样，为了评估臭氧的影响，还可以监测三叶草的生长情况（与抗性较强的生态型NC-R相比，三叶草属于更加敏感的NC-S生态型）。在这种情况下，臭氧会导致其生长迟缓。然而，臭氧并不是唯一能产生明显影响的污染物。例如，矮牵牛可用于观测挥发性有机化合物的影响（图4）。这些污染物能够改变植物的生长和开花特征。

2.4. 由可见走向不可见

   如今，肉眼通常无法看到污染物的影响。此外，当可见的损害发生时，往往已经“为时已晚”。多年来，人们一直致力于开发暴露于污染物且对污染物有响应的生物标志物。这些生物标志物需具有多种性质，既有对生理反应（细胞呼吸、光合作用等）的检测，也有对补偿机制（酶促或非酶促抗氧化系统等）或影响（DNA断裂、形成微核、图5所示的“彗星”等）的检测。

  目前，研究工作的方向是生态毒理基因组学工具。在这种情况下，需要监测一系列相关基因的表达，即那些参与细胞内污染物管理及其损害机制的蛋白质的编码基因。

  本段所述的所有方法目的是开发污染物早期影响的指标，也是针对污染物的明确指标。

3. 重点总结

• 植物、苔藓和地衣被用作空气污染对环境影响的指标。
• 生长在树干的地衣开启了生物监测的之路。目前使用的方法为地衣附生生物指数（IBLE），通过树干上地衣的多样性、频率和覆盖率进行评估。该指数与空气质量的影响有关。
• 一些生物能够在其组织中累积污染物而不会对生理产生影响。这使得对污染物的环境影响进行时空监测成为可能。
• 臭氧具有导致植物叶片坏死的特性，其对烟草叶片的影响尤为明显。其他污染物会影响三叶草的生长或矮牵牛的开花过程。这些典型植物都已被用于生物监测。

 

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参考资料及说明

封面图片：Parmelia sulcata：叶状地衣，因具有累积微量元素的能力，常用于生物监测。[图片来源：© Damien Cuny]

[1] Nylander, W. (1896). Lichens from around Paris. Librairie des Sciences Naturelle, Paul Klincksieck, Paris

[2] 地衣是真菌和藻类共同形成的生物体，是菌类王国的一员。他们没有根，茎，叶，营养器官统称为叶状体。通过与大气交换获取水和矿质元素。通过叶状体内的藻细胞进行光合作用，合成有机物。

[3] Leblond S., Gombert-Courvoisier S., Louis-Rose S. (2014). Standardization in the field of air quality biomonitoring. International Workshop on Plant and Fungal Biomonitoring of Air Quality, Lille, France, 13 & 14 October 2014.

[4] Hawksworth, D.L. Rose, F. (1970). Qualitative scale for estimating sulphur dioxide air pollution in England and Wales using epiphytic lichens, Nature, 227, 145-148.

[5] Van Haluwyn C., Lerond M. (1986). Lichens and air quality: methodological evolution and limitations. Report n°2130, Paris, Ministry of the Environment (SREIE).

[6] AFNOR (2008). Air biomonitoring – Determination of the Biological Index of Lichens Epiphytes (IBLE), Standard NF X43-903. Paris, AFNOR.

[7] AFNOR (2008). Biomonitoring of the air – Bioindication of ozone by tobacco, Standard NF X43-900. Paris, AFNOR.