弹尾虫:土壤生物中的一员

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  当我们走过森林、牧场或花园时,可能并没有意识到我们脚下的土壤中生活着多种多样的无脊椎动物,那里仿佛是由看不见的生物群落组成的一个平行世界。这个世界非常真实,它与地上的世界既不相同又紧密联系,对生长于其中的植物必不可少。弹尾虫(或跳虫)是土壤无脊椎动物中数量众多,能影响整个生态系统功能的重要类群。它们的形态多种多样,生境类型极其丰富,其主要功能是调节分解有机物和促进养分循环的土壤微生物,植物发育所需的营养物质即来源于养分循环过程。不幸的是,许多人类活动都可能影响弹尾虫群落,包括重金属、杀虫剂等造成的土壤污染,以及引种外来植物或使用废弃物制作的肥料等。

1. 土壤无脊椎动物:影子工人

环境百科全书-弹尾虫-表1
表1. 一个温性草甸土壤中土壤三类无脊椎动物及其大小、多度和主要食性
食腐:食物为死亡的植物或动物残体;食肉:取食活的动物;食微生物:捕食细菌、真菌和/或单细胞藻类等微生物。[来源:Gobat et al. [1]]

  我们脚下的土壤中存在着令人难以置信的生物多样性,对此我们几乎没有意识到。事实上,主要动物类群的绝大多数都能在土壤中找到,从最小动物原生动物到最大的土壤动物之一的蚯蚓,它们大小和形态多种多样(表1)。根据其大小和作用,可将土壤无脊椎动物分为三类:小型土壤动物(4到200微米长),中型土壤动物(0.2到4毫米长)和大型土壤动物(4到80毫米长)(表1)。

  从一般生态学特征的角度看,大型和中型土壤无脊椎动物营陆生生活,而蚯蚓的小型寡毛类近亲跟其他小型无脊椎土壤动物一样营水生生活,实际上生活在土壤孔隙中的水中。这些无脊椎动物能够通过降低代谢速率或形成包囊等策略抵御土壤干旱。

  土壤动物的主要作用是促进有机质分解矿化,从而确保养分(氮、磷、钾等)循环,持续提供陆地植物发育所需的有效养分。形成土壤结构是土壤无脊椎动物的另一项基本功能。

环境百科全书-弹尾虫-图1
图1. 在一个实验装置中,深土栖类蚯蚓Aporrectodea giardi的排泄物填满了它的一条通道,排泄物是有机质和矿物质形成的紧密而稳定的混合物。照片还显示有机物通过蚯蚓粪便在土壤中埋藏的情况,蚯蚓的排泄物颜色较深,表明它们比所在土层的有机质物含量更高。[图片来源:©Sandrine Salmon]

  有些蚯蚓生活在土壤深处,但会钻到土壤表面以凋落物为食(蚯蚓属于深土栖类动物)。一些大型节肢动物(白蚁、马陆)会将地表的有机物埋入土壤,但它们影响的土壤深度相对较浅(图1)。在蚯蚓的消化道中,破碎的、分解程度不同的有机质与矿质颗粒混合,有助于土壤稳定性团聚体的形成。这些大型蚯蚓还能挖掘出巨大的地下通道网络,甚至能使土壤大孔隙度(大于50 μm的土壤孔隙占土壤总孔隙的百分比)从20%增加到100%。

  土壤动物的这些活动促进了水和空气在土壤中的循环,不仅改善了土壤的墒情和通气性,而且稳定了土壤的结构,有益于植物的生活。

环境百科全书-弹尾虫-比利牛斯山山毛榉林的土壤剖面
图2。比利牛斯山山毛榉林的土壤剖面,显示了富含有机质(腐殖质)的各土层。[图片来源:©Sandrine Salmon]

  深土栖蚯蚓对土壤结构和性质有显著的作用,它们的活动可以形成土壤剖面的一个富含腐殖质的特征层次(即:土层):有机质-矿物质层,通常称为“A层”,分布着蚯蚓的排泄物和通道。在没有这类蚯蚓的地方,通常是酸性土壤,其他无脊椎动物(寡毛类和节肢动物)就尤为重要,作用明显。我们通常可以观察到富含有机质的土层可以划分为不同的层次:凋落物层(OL)、凋落物碎片层(OF)、无脊椎动物排泄物层(OH)、有机质-矿物质复合体层(A)(图2)。

  接下来的几节将介绍这些类群中的一个,即弹尾虫。弹尾虫(又称为跳虫) 跟螨虫一样,是一种小型节肢动物,在土壤中分布广泛,数量巨大,对陆地生态系统功能有着重要作用,但又不像螨虫或蚯蚓那样广为人知。

2. 弹尾虫:多样的形态和栖息地

环境百科全书-弹尾虫-弹尾虫
图3. 弹尾虫(Desoria sp., Isotomidae)的照片,展示了弹器和黏管,前者是用于弹跳的器官,后者参与了身体内水分和离子的调节。[图片来源:©Sandrine Salmon]

  弹尾虫在生物进化史上出现得很早,大约在4亿年前出现,早于昆虫类群。和昆虫一样,它们有三对足(因此都称为六足动物),而区别于昆虫的是,弹尾虫属于内颚动物,它们的口器隐藏在头部的一个囊里;此外它们也没有翅膀。弹尾虫进化出了几个特化的器官,使它们能适应生活的环境(图3):

  • 弹器:是一个跳跃器官,起到弹簧杆的作用;
  • 黏管:弹尾虫通过它吸收含有离子的土壤水,用于调节身体的离子和水分平衡。

  弹尾纲下面有四个目,它们形态不同:

  • 长角䖴目(躯体圆柱形,分节,附肢长)
  • 原䖴目(躯体圆柱形,分节,附肢短)
  • 愈腹䖴目(躯体球形,附肢长)
  • 短角䖴目(躯体球形,触角短)
环境百科全书-弹尾虫-弹尾纲下的四个目
图4. 弹尾纲下的四个目:愈腹䖴目(Symphypleona)、短角䖴目(Neelipleona)、长角䖴目(Entomobryomorpha)和原䖴目(Poduromorpha)。[照片来源:© Sandrine Salmon]

  迄今为止,世界上发现和描述的弹尾纲物种数量达8600[2],但还有更多物种有待发现。弹尾虫以及螨虫是土壤中数量最多的微节肢动物,一平方米土壤中有一万到十万只。它们不仅大量生活于土壤中,而且也分布在其他许多生境里,包括:草本植物层、热带森林的冠层、海滨沙地、洞穴、池塘表层,甚至南极冻土[3]。在土壤中,它们从表层一直分布到含有有机质的所有土层。

  各种弹尾虫都通过形态和生理机制适应了其生境的土层深度和封闭性

  • 在开放的环境(例如草地)和土壤表层生活着体型大、有颜色的种类,它们有高度发达的运动器官(腿、弹器;如长角䖴目,图4)、对空气流动敏感的感觉器官(感觉刚毛)和对光敏感的感觉器官(眼睛)[4]
  • 在森林和土壤深处生活的是体型小、盲的、无颜色或颜色较浅的种类,其中的优势类群只有小型运动附肢(如原䖴目,图4),通常还有一个对化学分子敏感的特殊感觉器官,即补偿其他感觉器官缺失的角后器。

  大多数弹尾虫种类以微生物(真菌、陆生微藻、细菌)为食,主要取食真菌菌丝;另有一些类群取食死亡的植物器官或其他无脊椎动物的排泄物,还有一些种类能刺透植物和真菌的细胞壁,吸取其中的汁液体;最后,尚有极少数种类捕食线虫、轮虫、水熊虫或其他弹尾虫。不同种类的弹尾虫营养活动(即觅食和取食行为)不同,在土壤中发挥着不同的功能,这是以下几节的主要内容。

3. 弹尾虫:小而活跃

  与大多数土壤动物一样,弹尾虫对有机质分解和养分循环有着直接和间接的作用。

  一些弹尾虫种类通过取食死亡的植物器官(叶子、细根等)或其他无脊椎动物的排泄物,促进了这些物质的破碎化和有机物的矿化,以及表层土壤结构的形成(腐殖质层中的OF层和OH层,见图2)。

  当然,承担植物死亡器官破碎化功能的主要是大型土壤动物,而负责有机物矿化作用的大部分(70%~80%)是微生物,弹尾虫在有机物矿化和养分循环中主要是调节土壤微生物(细菌和真菌)的间接作用:

  • 弹尾虫对微生物的适度捕食能刺激微生物种群增长,从而促进有机质矿化。有些种类的弹尾虫能大量取食真菌的菌丝,防止某些真菌过度增殖,特别是病原真菌。
  • 弹尾虫能通过肠道身体上的刚毛传播真菌的孢子和细菌(图5)。
  • 最后,它们的粪便颗粒为微生物生长提供了良好的环境
环境百科全书-弹尾虫-图5
图5. Heteromurus nitidus(长角䖴目,长角䖴科)身上有刚毛,能够固定和转运真菌孢子。[照片来源:© Sandrine Salmon]

  弹尾虫能够通过取食植物病原真菌抑制植物病害[5],也能够通过刺激菌根真菌的发育和活性促进栽培植物对磷的吸收,或调节一些植物的根系构型。

  需要指出的是,虽然弹尾虫的活动通常对人类和农作物有益,但也有两种采食栽培植物(通常是苜蓿和三叶草幼苗),是值得关注的有害物种,分别是绿圆跳虫(Sminthurus viridis)和黄星圆跳虫(Bourletiella hortensis)。绿圆跳虫原产于欧洲,被人类偶然引入澳大利亚,可能是由于没有天敌捕食者,在那里成了苜蓿作物的主要害虫[3]

4. 人类活动如何影响弹尾虫?

  影响弹尾虫群落的人为干扰多种多样,本文无法一一阐述。最常见的是高浓度金属、农药、多环芳烃(PAHs)等造成的土壤污染。引进外来植物、使用垃圾作为肥料、土壤压实或森林破碎化等也可能危害弹尾虫群落,当然更不用说城市化造成的土壤破坏了。不!弹尾虫不能在钢筋混凝土里生活!

4.1. 重金属的影响

  土壤可能在多种情况下被重金属污染。例如,旧的铁路货运编组场(镉、铜、镍、铅、锌)、铸造厂(铁、锌、镉、铜)或矿井(银、铅、锌……)[6],农田土壤(铜)[7]或城市公园(道路交通中的镉)也可能被重金属污染。高浓度重金属污染会降低土壤中弹尾虫的多度和多样性,改变弹尾虫的群落结构,即常见物种被其他物种取代,进而导致区域尺度群落高度同质化,整个区域都由少数耐受重金属的物种占主导。这种群落同质化会带来区域范围内生物多样性丧失的风险。

4.2. 废弃物的影响

有机废弃物对农田土壤培肥、森林种植或退化土壤修复非常有用,可以改善土壤结构和保水能力,提高土壤养分和有机质含量。这些废物来源广泛,包括植物(堆肥)或动物(粪便)等农业废物,来自污水处理厂的污泥或工业废弃物,或上述各种废弃物的混合物。问题是这些废弃物最终证明对弹尾虫群落不利,甚至非常有害,它们会大大降低一些物种的数量和它们的繁殖速度。这些废弃物通常含有足以毒害弹尾虫的高浓度重金属或铵,即使重金属含量低于法定标准[8]

4.3. 农药的影响

  为根除病虫害而使用农药往往会间接损害弹尾虫群落。因此,在传统农业生产中施用农药会降低弹尾虫的丰度和多样性。由于不同物种的敏感性不一样,因而弹尾虫的群落结构也会发生变化[9]。一个基于弹尾虫特征(眼的发育、弹器、触角、色素沉着和刚毛)的研究表明,深土栖弹尾虫最为脆弱。其中的缘由可能是面对胁迫时它们无处可逃,而表栖物种可以寻找到避难所,在躲过胁迫后再返回。值得注意的是,农田土壤的压实对土壤无脊椎动物的伤害就像农药污染一样。

4.4. 外来植物物种的影响

  不是本地种,即出现在起源地以外的地理区域的植物物种,被称为外来植物物种(见当入侵植物也在田间扎根)。外来物种通常是由人类引入到其自然分布范围以外的区域的。因此,外来物种与被引入环境中的其他物种并没有共同进化的历史,从而可能导致生态系统破坏,典型的情形如引起本地物种灭绝。研究发现外来植物入侵对包括土壤有机质的数量和质量在内的诸多土壤性质都产生了显著的影响[10]

  外来植物还可以直接影响土壤动物群落。例如,在葡萄牙,橡树被桉树园取代后土壤弹尾虫物种丰富度下降,并且特化种取代了能够在多种生境中生活的广幅种。在澳大利亚种植辐射松(Pinus radiata[11]也导致几种本地弹尾虫被外来弹尾虫取代了。

4.5. 群落同质化和物种丰富度下降的后果

  所有改变弹尾虫群落的因素同时也可能危害其他土壤无脊椎动物群体。

  如果土壤动物的多度与其多样性同时或者单独下降,它们承担的生态功能也将难以正常发挥,如养分循环或控制病害(见第3节)。事实上,每种生态功能都是由多种生物协同承担的,并会影响很多其他物种。一旦某些物种消失了,它们就不能完成原来承担的生态功能,进而可能会影响整个生态系统的功能。例如,如果养分循环不能正常进行,地表就很难有植物生长,这最终会导致土壤侵蚀。

  此外,本地种被广幅种取代导致的大范围群落同质化会改变生态系统的抵抗力和恢复力(见什么是生物多样性?),即生态系统无法抵抗干扰事件,或在干扰发生后无法恢复到原来的状态。以一种植物病原真菌为例,如果取食这种真菌的物种从生态系统中消失了,那么该病原真菌就会不受控制地大量滋生,被其侵染的植物物种就可能彻底消亡。

  因此,必须保护我们的土壤,限制城市化、土壤污染(农药、过量化肥、废弃物、重金属)和土壤压实(大型犁耕机等耕作设备)。

  感谢国家自然历史博物馆的荣誉教授珍·弗朗索斯蓬热和我的女儿夏洛特·弗罗蒙特对本文的校对。

 


参考资料及说明

封面照片:新喀里多尼亚特有的弹尾虫Caledonimeria mirabilis的两个标本。[照片来源:©Cyrille d ‘Haese]

[1] Gobat J.-M., Aragno M. & Matthey W., 2003. Le sol vivant. Bases de pédologie – Biologie des sols, 2nd ed. Presses Polytechniques et Universitaires Romandes, Lausanne. (in french)

[2] Frans Janssens, http://www.collembola.org/

[3] Hopkin S.P., 1997. Biology of the springtails (Insecta: Collembola). Oxford University Press, Oxford.

[4] Salmon S., Ponge J.F., Gachet S., Deharveng L., Lefebvre N. & Delabrosse F., 2014. Linking species, traits and habitat characteristics of Collembola at European scale. Soil Biology & Biochemistry 75, 73-85.

[5] Schrader S., Wolfarth F. & Oldenburg E., 2013. Biological control of soil-borne phytopathogenic fungi and their mycotoxins by soil fauna: a review. Bulletin of University of Agricultural Sciences and Veterinary Medicine Cluj-Napoca Agriculture 70, 291-298.

[6] Russell D.J. & Alberti G., 1998. Effects of long-term, geogenic heavy metal contamination on soil organic matter and microarthropod communities, in particular Collembola. Applied Soil Ecology 9, 483-488.

[7] Santorufo L., Cortet J., Nahmani J., Pernin C., Salmon S., Pernot A., Morel J.L. & Maisto G., 2015. Responses of functional and taxonomic collembolan community structure to site management in Mediterranean urban and surrounding areas. European Journal of Soil Biology 70, 46-57.

[8] Renaud M., Chelinho S., Alvarenga P., Mourinha C., Palma P., Sousa J.P. & Natal-da-Luz T., 2017. Organic wastes as soil amendments: effects assessment towards soil invertebrates. Journal of Hazardous Materials 330, 149-156.

[9] Chelinho S., Domene X., Andres P., Natal-da-Luz T., Norte C., Rufino C., Lopes I., Cachada A., Espindola E., Ribeiro R., Duarte A.C. & Sousa J.P., 2014. Soil microarthropod community testing: a new approach to increase the ecological relevance of effect data for pesticide risk assessment. Applied Soil Ecology 83, 200-209.

[10] [Maurel N., Salmon S., Ponge J.F., Machon N., Moret J. & Muratet A., 2010. Does the invasive species Reynoutria japonica have an impact on soil and flora in urban wastelands? Biological Invasions 12, 1709-1719.

[11] Greenslade P., 2007. The potential of Collembola to act as indicators of landscape stress in Australia. Australian Journal of Experimental Agriculture 47, 424-434.


译者:崔舒蕾          审校:崔骁勇          责任编辑:胡玉娇


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引用这篇文章: SALMON Sandrine (2022), 弹尾虫:土壤生物中的一员, 环境百科全书,[在线ISSN 2555-0950]网址: https://www.encyclopedie-environnement.org/zh/vivant-zh/collembola-actors-of-soil-life/.

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